Um dos principais objetivos da ecologia de comunidades é explicar como diferentes espécies podem coexistir em um mesmo tempo e espaço, principalmente espécies com atributos e demandas muito semelhantes. De acordo com o Princípio da Exclusão Competitiva (ou Princípio de Gause) duas espécies que demandam os mesmos recursos e condições (isto é, possuem nichos ecológicos suficientemente semelhantes) não poderiam coexistir indefinidamente em uma mesma área. O princípio pode ser justificado da seguinte maneira: para duas populações não intercruzantes que utilizam os mesmos recursos limitantes e que existem em simpatria, existirá uma desigualdade (mesmo que pequena) na taxa de crescimento populacional entre elas. Dentre as populações, aquela que apresentar a maior taxa de crescimento populacional alocará os recursos limitantes de maneira a torná-los indisponíveis para a outra população, excluindo a pior competidora. (1) Contudo, não é raro encontrar espécies que se utilizam dos mesmos recursos limitantes ocorrendo lado a lado na natureza — pelo contrário, encontramos na maioria das matas espécies vegetais que necessitam de luz, água e os mesmos minerais do solo coexistindo plenamente. (2)

Modelos teóricos de competição podem nos auxiliar a compreender como a coexistência é possível em comunidades biológicas. O modelo de competição de Tilman prevê que se múltiplas espécies competem por um único recurso limitante, aquela capaz de manter uma população estável com a menor disponibilidade de recursos (isto é, apresentar o menor valor de R*) excluirá competitivamente todas as outras. Entretanto, se na presença de dois recursos limitantes duas espécies diferentes apresentarem o menor R* para cada um dos recursos, observaremos um equilíbrio estável nas duas populações, permitindo assim a coexistência. (3) Tilman observou suas previsões de exclusão competitiva e de coexistência em experimentos controlados, utilizando culturas de algas do lago Michigan com quantidades limitadas de fosfato e sílica, demonstrando que seu modelo é capaz de descrever cenários reais em algumas situações. (4)

O que impede, então, que uma espécie tenha o menor R* para todos os recursos limitantes possíveis? Por que é impossível um espécie alocar com máxima eficiência todos os recursos do meio? Tal espécie se aproximaria do que Law chamou de “Demônio Darwiniano”: um organismo capaz de maximizar todos os seus aspectos de aptidão simultaneamente. (5) Demônios Darwinianos não são encontrados na natureza graças ao que chamamos de tradeoffs. Tradeoffs relações de comprometimento de atributos diferentes, isto garante que determinadas vantagens sejam compensadas por desvantagens associadas (6,7). Os tradeoffs são causados, em última instância, por limitações físicas de leis universais. A conservação de energia garante que o estoque energético de um indivíduo seja limitado, de maneira que toda energia dispendida em determinado órgão, estrutura ou prole, torna-se indisponível. Do mesmo modo, é impossível para uma ave ter um peso mínimo para facilitar o seu vôo e um tamanho máximo para combater adversários, simultaneamente, etc.

Tradeoffs são pervasivos na natureza, e parte crucial na dinâmica de comunidades para a coexistência das espécies. De fato, a maior parte das teorias capazes de explicar a coexistência de espécies assume a existência de tradeoffs de alguma maneira. (3, 8, 9, 10, 11, 12) Esse tipo de custo no investimento em estruturas ou comportamento age indiscutivelmente como força estabilizadora na natureza, e pode nos ajudar a compreender como guildas ecomorfológicas coexistem em um mesmo ambiente, sem se excluírem competitivamente. (6)

Urubus e abutres são exemplos dessas guildas. Os urubus são em sua maioria carniceiros obrigatórios, os únicos entre os vertebrados (13), e são frequentemente encontrados simultaneamente consumindo uma mesma carcaça. (14) Em florestas neotropicais os urubus chegam a consumir 95% das carcaças obrigatórias. (15) Devemos então supor que deve haver competição intensa por alimento entre essas aves, principalmente ao considerarmos o quão efêmera e imprevisível é da disponibilidade de carcaças na natureza. (16) Uma possível explicação para a coexistência de espécies de urubus na América do sul é que há particionamento de nicho. Em um estudo observacional foi constatado que há uma ordem na chegada de espécies de urubus em florestas neotropicais, além de diferenças nos tipos de tecido consumido pelas aves. (14) Espécies do gênero Cathartes (C. aura e C. Burrovianus, conhecidos popularmente como urubu-de-cabeça-vermelha e urubu-de-cabeça-amarela, respectivamente) são “pioneiras” nas carcaças, graças ao seu olfato aguçado e vôo de altitude mais baixa. (14, 17, 18) Em contrapartida urubus-de-cabeça-preta (Coragyps attratus) e urubus-rei (Sarcorhamphus papa), espécies visualmente orientadas e de vôo mais alto, costumam chegar posteriormente nas carcaças. Apesar de chegar mais tardiamente nas carcaças, o urubu-rei apresenta uma hierarquia dominante sobre as demais espécies, além de ser mais eficiente em romper tecidos mais duros o único capaz de revirar grandes carcaças, graças à sua maior força física. (14)

É possível que haja um tradeoff entre espécies pequenas, de vôo baixo e orientadas pelo olfato e espécies maiores, de vôo mais alto e orientadas visualmente, que seja causador do particionamento de nicho constatado. As espécies mais olfativas parecem investir em uma busca mais eficiente por carcaças, chegando antes de eventuais competidores, se locomovendo com mais eficiência dentro da floresta graças ao menor tamanho, e consumindo porções de tecido mais macias. Por outro lado, espécies maiores e visualmente orientadas buscam aglomerados de urubus, o seu voo alto permite uma cobertura visual mais ampla, e elas não encontram dificuldades em se alimentar de porções de tecido mais duro que restam e nem são intimidadas por outras espécies já presentes no local.

Por fim, tal possível tradeoff ainda não explicaria a coexistência de espécies competidoras intraguilda que pertencem ao mesmo gênero, em especial as espécies do gênero Cathartes. Os urubus-de-cabeça-vermelha e cabeça-amarela apresentam estratégias de procura e de alimentação extremamente semelhante, e é difícil supor diferenças causadas por tradeoffs entre as duas espécies. Tais urubus, no entanto, se diferenciam na área de vida, sendo que os urubus-de-cabeça-amarela são mais abundantes em regiões de savana, enquanto urubus-de-cabeça-vermelha circulam por diferentes habitats, desde savanas a florestas úmidas e são migratórios. (14) Sistemas biológicos são extremamente complexos, e vários processos agem sobre os padrões observados na natureza, inclusive a coexistência de espécies semelhantes. Processos históricos e biogeográficos, bem como processos neutros são explicações alternativas para a enorme biodiversidade que observamos.

(1) HARDIN, Garrett. The competitive exclusion principle. science, v. 131, n. 3409, p. 1292-1297, 1960.

(2) HARPER, John L. et al. Population biology of plants. Population biology of plants., 1977.

(3) TILMAN, David. Resource competition and community structure. Princeton university press, 1982.

(4) TILMAN, David. Tests of resource competition theory using four species of Lake Michigan algae. Ecology, v. 62, n. 3, p. 802-815, 1981.

(5) LAW, Richard. Optimal life histories under age-specific predation. The American Naturalist, v. 114, n. 3, p. 399-417, 1979.

(6) TILMAN, David. Constraints and tradeoffs: toward a predictive theory of competition and succession. Oikos, p. 3-15, 1990.

(7) VINCENT, T. L. S. et al. Trade-offs and coexistence in consumer-resource models: it all depends on what and where you eat. The American Naturalist, v. 148, n. 6, p. 1038-1058, 1996.

(8) GRUBB, Peter J. The maintenance of species‐richness in plant communities: the importance of the regeneration niche. Biological reviews, v. 52, n. 1, p. 107-145, 1977.

(9) CONNELL, Joseph H. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science, v. 199, n. 4335, p. 1302-1310, 1978.

(10) HUSTON, Michael. A general hypothesis of species diversity. The American Naturalist, v. 113, n. 1, p. 81-101, 1979.

(11) CODY, Martin L. Structural niches in plant communities. Community ecology, v. 381, p. 405, 1986.

(12) CHESSON, Peter L. Environmental variation and the coexistence of species. Community ecology, v. 240, p. 54, 1986.

(13) RUXTON, Graeme D.; HOUSTON, David C. Obligate vertebrate scavengers must be large soaring fliers. Journal of theoretical biology, v. 228, n. 3, p. 431-436, 2004.

(14) HOUSTON, DAVID C. Competition for food between Neotropical vultures in forest. Ibis, v. 130, n. 4, p. 402-417, 1988.

(15) HOUSTON, David C. Scavenging efficiency of turkey vultures in tropical forest. The Condor, v. 88, n. 3, p. 318-323, 1986.

(16) MORENO-OPO, Rubén; TRUJILLANO, Ana; MARGALIDA, Antoni. Behavioral coexistence and feeding efficiency drive niche partitioning in European avian scavengers. Behavioral Ecology, v. 27, n. 4, p. 1041-1052, 2016.

(17) BANG, Betsy Garrett. Anatomical evidence for olfactory function in some species of birds. Nature, v. 188, n. 4750, p. 547-549, 1960.

(18) BANG, Betsy Garrett. The nasal organs of the Black and Turkey Vultures; a comparative study of the cathartid species Coragyps atratus atratus and Cathartes aura septentrionalis (with notes on Cathartes aura falklandica, Pseudogyps bengalensis, and Neophron percnopterus). Journal of Morphology, v. 115, p. 153-183, 1964.

Segundo Vellend (2010) a dispersão é um dos quatro processos-chave na ecologia de comunidades (seleção, deriva, especiação e dispersão), e é definida pela capacidade dos indivíduos de se locomoverem no espaço e, portanto, sua influência na dinâmica da comunidade depende do tamanho e da composição das comunidades de onde os dispersores vêm e daquelas nas quais eles se dispersam (Holyoak et al. 2005). A princípio, a dispersão está bastante associada com modelos neutros, como a Biogeografia de Ilhas (MacArthur & Wilson, 1967), onde a riqueza da comunidade depende da taxa de imigração (dispersão) e da taxa de extinção (deriva). Essa teoria foi a que impulsionou o surgimento da abordagem de metacomunidades, onde a dispersão é o principal processo que determina a dinâmica do sistema (Leibold et al., 2004). Metacomunidades são conjuntos de comunidades locais interligados por dispersão de múltiplas espécies, formando uma comunidade regional (Hanski & Gilpin, 1991; Wilson, 1992). Uma das principais aplicações de metacomunidades está em ecologia de paisagens, que é a ciência que estuda e melhora as relações entre os processos ecológicos no meio ambiente e ecossistemas específicos, sendo que a abordagem mais comum é a de conectar ou reconectar fragmentos de habitat para aumentar a dispersão e, com isso, aumentar a diversidade de espécies e proteger os serviços ecossistêmicos (Jorgensen et al., 2014). Com isso, o intuito desse ensaio é discutir se o modo como a dispersão em metacomunidades vem sendo utilizada em estudos de conservação da paisagem é o mais adequado.

Apesar do consenso sobre a importância da dispersão sobre a dinâmica de populações, na prática, muitos estudos deram pouca atenção ao processo. A razão muitas vezes dada é que a imigração e a emigração são aproximadamente idênticas, então neutralizam-se mutuamente. Porém, a dificuldade de quantificar a dispersão pode ser a real razão dessa situação (Begon et al., 2009).

As primeiras modelagens de dispersão em distribuição de manchas consideravam o resultado da dispersão sobre as dinâmicas populacionais com base no acaso – sem considerar tamanho e/ou isolamento, como Levins (1969; 1970), que propôs um modelo simples de dinâmica de “metapopulações”, tentando incorporar no pensamento ecológico a fragmentação dos habitats. Nesse modelo, a proporção de manchas ocupadas no tempo varia com a taxa de recolonização, que aumenta com a fração de manchas desocupadas propensas a recolonização, e com a taxa de extinção, que aumenta com a fração de manchas ocupadas propensas a extinção local. Ou seja, um modelo derivado da equação logística, no qual, desde que a taxa intrínseca de recolonização seja maior que a taxa intrínseca de extinção, a metapopulação estará em um equilíbrio estável (Hanski, 1994). Ou com base apenas em isolamento e tamanho (como Kimura e Weiss, 1964; ou Keeling, 1999) sem considerar a heterogeneidade ambiental (a não ser a diferença de habitat e não habitat) e as relações ecológicas em cada mancha (Begon et al., 2009).

Em ambientes heterogêneos, que flutuam de forma assíncrona, intuitivamente espera-se que diferentes espécies prosperem em cada sistema, em cada ponto do tempo, e que a dispersão garanta que as espécies bem adaptadas às novas condições locais estejam disponíveis para substituir a menos adaptadas ao novo ambiente (Loreau et al., 2003). Ou seja, espera-se que com o aumento da dispersão a diversidade aumente e amorteça os processos do ecossistema em virtude da entrada e saída (imigração e emigração) de espécies mais bem adaptadas àquela nova condição ambiental. Contudo, em ambientes heterogêneos a dispersão interage com pelo menos mais um dos quatro processos chave sugeridos por Vellend (2010): a seleção. E por isso a dispersão tem efeitos não intuitivos e não monotônicos.

Como Mouquet & Loreau (2003) demonstraram, sem dispersão, em cada mancha uma espécie vencerá a competição e excluirá as outras. Portanto teremos baixa diversidade alfa no sistema, com diversidade gama alta. Em dispersão alta ou máxima, na prática o ambiente deixa de ser composto por machas, é como se ele todo fosse uma grande paisagem contínua. Nesse caso a espécie melhor adaptada a condições ambientais médias se tornará a mais competitiva em toda a metacomunidade, excluindo as demais por competição, então tanto a diversidade alfa como a diversidade gama são baixas. Em níveis intermediários de dispersão a diversidade local aumenta devido aos efeitos fonte-sumidouro entre comunidades locais, resultando no aumento em ambas as diversidades alfa e gama.

A hipótese de seguro é uma das utilizadas para se pensar em conservação de habitats fragmentados. Ela sugere que espécies e/ou fenótipos redundantes para determinado processo ecossistêmico podem apresentar complementariedade temporal devido a respostas assíncronas às flutuações ambientais (Yachi & Loreau, 1999), mas essa similaridade entre as espécies em um ambiente onde ocorre competição e seleção acabará causando diminuição da diversidade local e regional em taxas inadequadas de dispersão. Nessa situação, quando a dispersão atinge níveis intermediários, a diversidade atinge os níveis máximos, a média temporal de produtividade aumenta, enquanto sua variabilidade temporal diminui. Com dispersão mais baixa ou mais alta que a intermediária, a diversidade local e regional diminuem, a média temporal de produtividade é baixa e sua variabilidade temporal é alta (Loreau et al., 2003).

Algumas das razões biológicas para isso são: se a seleção por competição ou predação faz com que uma espécie se extinga localmente, essa espécie pode, no entanto, persistir regionalmente, junto com seu competidor / predador, se tiver uma capacidade superior de se dispersar para “abrir” locais onde o competidor / predador superior tenha sido extinto devido à ausência de presas ou por outras razões (Levene, 1953; Caswell, 1978; Tilman, 1994). Enquanto, se as espécies variam em sua aptidão média entre os fragmentos, uma dispersão muito alta permitirá que as espécies com a aptidão média mais alta excluam todas as outras.

Diversos estudos encontraram resultados compatíveis com a ideia de que a mudança de dispersão baixa para moderada aumenta a taxa de adição de novas espécies às localidades e permite que espécies competitivamente inferiores encontrem refúgios temporários, enquanto a mudança de dispersão moderada para alta permite que competidores superiores dominem toda a metacomunidade. (por evemplo Caswell, 1978; McCauley et al., 1993; Crowley, 1981; Kareiva, 1990; Taylor, 1990; Mouquet & Loreau, 2003; Kneitel & Miller, 2003; Forbes & Chase, 2002; Cadotte 2006).

A variedade de resultados possíveis quando a dispersão interage com a seleção não é surpresa, visto que a seleção entre espécies depende de muitos fatores bióticos e abióticos, e a dispersão implica ainda em mais localidades distintas. As consequências da dispersão dependem desses detalhes. (Vellend, 2010). Além disso, a interação entre dispersão e seleção é apenas uma das sete combinações possíveis da dispersão com os outros quatro processos chave, portanto é fundamental entender seu local de estudo e os processos espaciais do ecossistema deste, além de ter claro qual o seu objetivo, ou as consequências das atitudes que você decidir tomar para a conservação da biodiversidade ou dos serviços ecossistêmicos podem não ser as que você esperava. Além disso, é importante a escala estar adequada ao objeto de estudo (por exemplo, um ambiente homogêneo para uma onça não necessariamente será homogêneo para um besouro).

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A relação espécies-área é um dos padrões reconhecidos há mais tempo na ecologia de comunidades. Desde meados do século XIX, de Candolle (1855) já havia reconhecido o padrão de aumento da riqueza de espécies com o aumento da área amostrada (Scheiner, 2003; He e Legendre, 1996), que nas primeiras décadas do século XX foi sistematizado como a curva espécies-área (Scheiner, 2003). A relação é de fato tão conspícua e pervasiva que é considerada por alguns como “uma das poucas genuínas leis da ecologia de comunidades” (Schoener, 1976 apud He e Legendre, 1996; Gotelli, 2007). Em sua forma mais comum (Lomolino, 2000), pode ser descrita como a relação de potência S = c*A^z, onde S é o número de espécies, A é a área local e c e z são constantes. Outras expressões comuns propostas para descrever a relação espécies-área são uma relação exponencial e uma relação logística (Lomolino, 2000; He e Legendre, 1996).

Os primeiros estudos sobre a relação espécies-área procuraram descrever padrões e entender como a riqueza varia com a área (Schoereder et al., 2004), com abordagens basicamente fenomenológicas. Com o passar dos estudos, diferentes explicações mecanísticas sobre como essa relação poderia ser gerada foram desenvolvidas. Schoereder e colaboradores (2004) descrevem quatro categorias de explicações, sendo elas (i) artefatos de amostragem, (ii) amostragem passiva, (iii) efeitos da área per se e (iv) efeitos de diversidade de habitat. A primeira explicação (i) se sustenta na medida em que áreas maiores precisam de um maior esforço amostral para serem bem caracterizadas, e com mais indivíduos coletados aumenta a chance de coletar mais espécies. Se esse viés amostral for controlado e uma relação espécies-área permanecer, algum ou alguns mecanismos biológicos devem ser responsáveis (Schoereder et al., 2004). A explicação por amostragem passiva (ii) propõe que áreas maiores teriam maior riqueza de espécies pois seriam uma amostra maior do ambiente, de forma que teriam “passivamente” mais espécies do pool regional que áreas menores (Schoereder et al., 2004). Explicações de efeito da área (iii), por sua vez, propõem que a área influencia os processos biológicos. Por exemplo, a teoria de biogeografia de ilhas de MacArthur e Wilson propõe que a extinção é menor em áreas maiores pois elas suportam tamanhos populacionais maiores, o que leva a riquezas maiores no equilíbrio nessas áreas (Gotelli, 2007; Schoereder et al., 2004). Por fim, a quarta categoria de explicações propõe que áreas maiores teriam maior diversidade de habitats (iv), de modo que uma maior diversidade de espécies poderiam coexistir do que em áreas menores (Schoereder et al., 2004). Vejamos a seguir como a relação espécies-área foi/é importante na ecologia do presente para, em seguida, refletir sobre como essa relação pode ser importante para compreender a diversidade do passado a partir do registro fóssil.

A relação espécies-área serviu de base para diferentes tipos de pesquisa em ecologia. A forma da curva já foi usada, entre outros casos, para caracterizar a estrutura de comunidades, estimar a real riqueza de espécies de um local, mensurar efeitos de distúrbios sobre comunidades e desenhar reservas e áreas de conservação de tamanho apropriado (He e Legendre, 1996 listam alguns usos e referências clássicas em cada área). Em meados da década de 1970, ecólogos propuseram algumas regras de ouro na ciência da conservação (Tjørve, 2010). A primeira dessas regras era de que áreas maiores conservariam mais espécies que áreas menores. Não apenas essa derivação lógica da relação espécies-área foi proposta, mas também que para uma mesma área preservada, criar reservas maiores seria preferível (Tjørve, 2010). Se pensarmos em termos das quatro categorias de mecanismos expostas acima (Schoereder et al., 2004), essa recomendação foi baseada no efeito da área per se. Isso pois se apoiava na teoria de biogeografia de ilhas que previa uma riqueza de espécies no equilíbrio maior em fragmentos (ilhas) maiores (Tjørve, 2010). Um intenso debate seguiu ao longo das décadas de 1970-80 sobre a validade dessas regras de ouro, em especial sobre o tamanho e quantidade de reservas a serem criadas, no famigerado debate SLOSS (da sigla em inglês para “Uma Grande Ou Várias Pequenas”). A recomendação de uma reserva grande era baseada principalmente no efeito da área per se, como dito acima, mas deixava muitas variáveis potencialmente relevantes de lado, como a migração entre áreas, a sobreposição de espécies entre áreas, requisitos mínimos de área e diversidade de habitat (Tjørve, 2010). O debate arrefeceu nas últimas décadas, mas ainda é um tema não consolidado e alvo de pesquisas recentes (Tjørve, 2010; Fahrig, 2013). Tjørve (2010) mostrou, teoricamente, que poucos fragmentos maiores ou múltiplos fragmentos pequenos são igualmente possíveis de serem as soluções ótimas, a depender da forma da relação espécies-área e da sobreposição de espécies entre as áreas. Na prática, a maioria dos trabalhos assume que uma relação exponencial é a forma verdadeira (Scheiner, 2003; Lomolino, 2000), mas alguns estudos propõem que outras relações (como exponencial ou logística) podem ser melhores descritoras da relação espécies-área ( Lomolino, 2000; He e Legendre, 1996; Rey Benayas e Scheiner, 2002 apud Scheiner, 2003; Tjørve, 2003 apud Scheiner, 2003), o que potencialmente impactaria a tomada de decisão sobre a melhor configuração de reservas a serem criadas (Tjørve, 2010).

Mostrei brevemente na seção anterior a importância da relação espécies-área na ecologia de comunidades no presente. Nesta seção, trarei à reflexão o potencial desse conceito para estudarmos comunidades do passado. Ao estudarmos o passado, muitas vezes usamos o presente como chave para entendê-lo. Assim também é feito na ecologia para entender as relações entre espécies extintas. Um trabalho recente, por exemplo, usou o tamanho e relação de uso de energia de lagomorfos e ungulados viventes para inferir potenciais relações e limitações evolutivas entre os dois grupos em suas séries fósseis da América do Norte (Tomiya e Miller, 2021). Seria possível, então, pensar também em relações de espécies-área no passado?

O registro fóssil é sabidamente imperfeito. Sua incompletude não se dá apenas entre grupos, mas também no espaço e no tempo (Quental e Marshall, 2010). Alguns grupos fossilizam melhor e alguns períodos e regiões têm maior taxa de preservação. Quando se comparam grupos fósseis no espaço e no tempo, já é bastante usual controlar o esforço amostral pelo número de ocorrências (por exemplo, Carrillo et al., 2020). No entanto, não é tão comum controlar possíveis variações decorrentes da área de amostragem (Close et al., 2020). Alguns trabalhos recentes têm sugerido que apenas controlar possíveis viéses de tamanho amostral pode não ser suficiente para eliminar viéses decorrentes de diferentes tamanhos de áreas amostradas ao longo do tempo (Close et al., 2017; Close et al., 2020). Muitos trabalhos, por exemplo, consideram tendências “globais” da biota, mas na realidade um conjunto “global” de dados é um compilado de conjuntos regionais com diferentes áreas ao longo do tempo, e controlar essa variação na área (retirando viéses da relação espécies-área) pode mudar o entendimento sobre a evolução da biota (Close et al., 2020).

Meu interesse de pesquisa se dá especificamente sobre a questão espacial que envolve o Grande Intercâmbio Biótico Americano (na sigla em inglês, GABI). O GABI aconteceu quando da junção das Américas do Sul e do Norte com a formação do Istmo do Panamá, havendo um intenso intercâmbio faunístico e florístico. A partir de fósseis de mamíferos, muito se estudou sobre o GABI desde meados do século XX (por exemplo, Webb, 1976; Marshall et al., 1982; Carrillo et al., 2020). Alguns trabalhos mais antigos já tentaram olhar para a questão da relação espécies-área no GABI, baseando-se bastante na teoria de biogeografia de ilhas (Webb, 1976; Marshall et al., 1982). Esses trabalhos, no entanto, contabilizavam a área de estudo como os continentes inteiros. Como dito acima, a preservação e amostragem de fósseis não é igual ao longo do espaço e do tempo, e é notado já há muito que os fósseis sul-americanos são bastante restritos geograficamente, especialmente à região temperada e da Argentina (Webb, 1976; Marshall et al., 1982; Carrillo et al., 2015; Carrillo et al., 2020). Além disso, sabe-se que localidades mais distantes no espaço têm maior diferença nas composições de mamíferos fósseis (Carrillo et al., 2015). Ou seja, a amostragem espacial não é igual à área da América do Sul inteira, mas apenas uma subárea do continente, e o tamanho das áreas amostradas no Norte e no Sul são consistentemente distintas. No entanto, essa questão nunca foi diretamente considerada nos estudos do GABI. Assim, se partirmos das ideias de que é possível pensar em relações de espécies-área em grupos fósseis, e que a padronização da área de amostragem pode modificar os resultados obtidos (Close et al., 2017; Close et al., 2020), um estudo mais justo do GABI deveria levar em conta a distribuição espacial das ocorrências de fósseis de mamíferos, controlando de alguma forma as diferenças de áreas amostradas para que as dinâmicas de América do Sul e América do Norte sejam, de fato, comparáveis. Talvez identificar os diferentes mecanismos potencialmente geradores da relação espécies-área (Schoereder et al., 2004) nos fósseis seja ainda mais complicado que em comunidades viventes, mas levar em conta essa relação, em si, pode iluminar as dinâmicas pelas quais os mamíferos passaram no GABI. Sejam geradas por uma dinâmica de amostragem passiva, de efeitos da área per se ou efeitos de diferenças de habitat, em existindo relações de espécies-área elas deveriam ser consideradas em estudos macroevolutivos paleontológicos.

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A teoria da biogeografia de ilhas trata de investigar os fatores que afetam a composição de espécies em uma comunidade. Idealizada por Robert MacArthur e Edward Wilson (1967), esta sugere que a riqueza de uma ilha é mantida em um equilíbrio dinâmico entre migrações e extinções com contínuas substituições de espécies, que por sua vez dependem do tamanho da ilha e do seu grau de isolamento. Isto porque a taxa de imigração diminui conforme o grau de isolamento da ilha (efeito da distância), e a taxa de extinção aumenta conforme diminuir o tamanho (efeito da área). Então ilhas maiores e mais próximas do continente tem mais diversidade do que as menores e mais isoladas (Gotelli, 2009).

Este conceito traz uma nova visão para os estudos em ecologia (Townsend et al., 2006). A partir dele outras pesquisas aprofundaram a ideia dantes proposta (SI et al., 2014). Trazendo uma relação entre a área e taxa de imigração (efeito do alvo), na qual as colonizações tendem a crescer conforme o tamanho porque ilhas maiores são mais fáceis de encontrar (Whittaker e Fernández-Palacios, 2007). E também do grau de isolamento com a taxa de extinção (efeito de resgate), no qual ilhas mais próximas do continente tem menos chances de extinções devido a recolonização de indivíduos da mesma espécie (Brown e Kodric-Brown, 1977). Além disso, discute-se sobre a rotatividade de espécies nas comunidades ao longo do tempo (Russell, 1995), que podem ter sua composição estática caso os imigrantes não sejam diferentes das espécies já residentes. Contudo, em todos os cenários, a entrada de novos indivíduos (independendo da espécie) é fundamental para a biodiversidade pois contribui para a manutenção das populações existentes.

Os saberes sobre estes efeitos insulares extrapolam para qualquer habitat em situação de isolamento, como fragmentos florestais rodeados pela paisagem urbana (Gimenes e dos-Anjos, 2003; Pires et al., 2006). Este conceito pode embasar estratégias de manejo para implantação de corredores ecológicos e plantios de enriquecimento (Coorral e Valério, 2018; Souza, 2019). Neste contexto, o crescimento das cidades gera complicações ambientais, alterando processos ecossistêmicos e fragmentando habitats tal como ilhas (Foley et al., 2005; Lambin e Meyfroidt, 2008). Dentre os diversos problemas advindos da urbanização está a alteração da composição florística e isolamento das comunidades arbóreas (Anderson-Texeira et al., 2013). É sabido que há predomínio de espécies oportunistas e generalistas nos remanescentes (KÜhn e Klotz, 2006; Mckinney, 2006), mas o principal motivo da homogeneização biótica nestes locais pode ser melhor explicado pela teoria da biogeografia de ilhas do que pela do nicho ou pelas interações ecológicas.

Poucos estudos reportam a composição de espécies vegetais em áreas verdes de São Paulo (Ogata; Gomes, 2012; Gomes et al., 2012). Portanto é importante estudar as relações florísticas em diferentes florestas da cidade, estabelecendo o grau de isolamento de cada fragmento para compreender a dinâmica da biodiversidade e os mecanismos que a regulam neste sistema, que depende exclusivamente da ornitocoria para dispersão entre fragmentos (Saravy, et al., 2003). Assim será possível entender, de forma comparativa, as comunidades arbóreas em diferentes fragmentos, destacando o efeito histórico da interferência antrópica. A fim de testar a hipótese baseada na teoria da biogeografia de ilhas, na qual a riqueza varia conforme a localização e tamanho do fragmento, está sendo feito um levantamento florístico em 2 parques da cidade de São Paulo (com a mesma área amostral), que tem as informações relevantes para este texto dispostas no quadro a seguir.

Estudos em fragmentos semelhantes (Aragaki, 2017) e resultados parciais deste demonstram que a riqueza é proporcional ao tamanho e inversamente proporcional ao tempo de isolamento. Ou seja, o Trianon (menor e mais antigo) tem menos espécies por área do que o Carmo (maior e mais recente), o que reforça a ideia trazida na teoria de biogeografia de ilhas. É verdade que se observa a invasão das palmeiras exóticas do gênero Archontophoenix no Trianon; todavia o ponto crucial possivelmente está no desequilíbrio entre extinções e imigrações no local, que há muito tempo deve receber poucos colonizadores, dado os efeitos da distância e do alvo, mas tem extinções aceleradas pelos efeitos da área e do resgate. Se as aves não trazem sementes o suficiente para a manutenção da biodiversidade nos fragmentos urbanos, se faz necessário plantios de enriquecimento nas estratégias de manejo. Enfim, investigar a dinâmica dessas comunidades, principalmente a taxa de imigração, deve esclarecer os motivos da homogeneização biótica nestes locais.

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Na ecologia de comunidades, diversos padrões relacionados a distribuição dos organismos nos mais diversos ecossistemas tentam ser explicados por diferentes mecanismos e processos. A teoria neutra, formulada por Hubbel (2001), demonstra que processos estocásticos, como a deriva, dispersão e especiação podem criar e manter comunidades, sem a necessidade de incluir os processos de seleção, como o nicho. Nesse contexto, é proposto que diferentes espécies (desde que sejam do mesmo nível ecológico) são equivalentes em relação ao seu fitness, e logo, tem taxas similares de nascimentos e mortes dentro de uma comunidade local, resultando em neutralidade entre as espécies. Essa comunidade também estaria sob efeitos estocásticos constantes, como perturbações ambientais, que fariam com que indivíduos nessa comunidade morressem aleatoriamente. Isso abre espaço para novos indivíduos de qualquer espécie se estabelecerem no local. Os novos indivíduos que se estabelecem podem vir da própria comunidade local, dando espaço para a ação da deriva ecológica. Novos indivíduos também podem vir de fora da comunidade, ou mais precisamente dos arredores da comunidade local (ou seja, a meta-comunidade), permitindo a ação da dispersão. Posteriormente, a especiação foi incluída dentro do modelo para a adição de novas espécies numa escala regional.

Embora muito importante, a teoria neutra era, até pouco tempo atrás, muito controversa dentro do universo da ecologia (Alonso et al. 2006). A sua existência fez com que novos debates colocassem em questão os problemas com uma aproximação somente baseada no nicho. Ela também permitiu o estabelecimento de um modelo nulo para a ecologia de comunidades, que pudesse ser comparável com o modelo clássico de nicho. Porém mais recentemente, alguns ecólogos têm se esforçado para tentar unificar as duas teorias sob uma só bandeira, desmontando a dicotomia dentro da problemática nicho-neutro, demonstrando como os processos de nicho e neutros podem coexistir e ocorrer ao mesmo tempo e quais os seus efeitos na estruturação das comunidades (Gravel et al. 2006; Leibold & McPeek 2006; Wennekes et al. 2012). Em uma dessas tentativas, Adler et al. (2007) tentam conectar os modos de coexistência de nicho e a neutralidade por meio dos mecanismos estabilizadores e equalizadores propostos por Chesson (2000) para estabelecer a teoria moderna de coexistência. Aqui, os autores propõem como a equalização do fitness de diferentes espécies e uma diminuição dos mecanismos estabilizadores resultaria em um sistema regulado pela neutralidade dentro de um contínuo de competição estável e competição exclusiva. Nesse contexto, me proponho a tentar expandir um pouco melhor como a facilitação pode afetar essa ponte.

As espécies em uma comunidade podem interagir entre si, mas essas interações podem ter diversas formas. Enquanto de um lado temos interações negativas, como a competição, do outro temos interações positivas. A facilitação, por exemplo, é uma interação na qual um indivíduo (o facilitador) oferece um efeito positivo unilateral e mensurável sobre o desempenho de outro indivíduo (o facilitado ou alvo) (Pakeman et al. 2009). Muitas vezes, a facilitação ocorre por meio da alteração do local imediatamente ao redor do indivíduo (Stachowicz 2001). Por exemplo, a alteração local resulta em menor severidade ambiental do ponto de vista das plantas que são facilitadas por uma árvore. A árvore pode fornecer proteção contra o vento, diminuir a intensidade solar sobre as plântulas ou regular a umidade local (Bertness & Callaway 1994; Callaway 1995, 2007). Consequentemente, espécies que normalmente não podem se estabelecer no local por conta do estresse ambiental passam a colonizar a região quando associadas a essas árvores. Dessa maneira, poderia a facilitação agir como um mecanismo que promove uma situação de neutralidade entre as espécies?

Em uma escala local, a facilitação, por meio de mecanismos diretos, pode aumentar o nicho realizado de indivíduos facilitados (Bruno et al. 2003). Por meio de mecanismos indiretos, a facilitação pode diminuir o nicho realizado dos competidores do indivíduo alvo (Levine 1999).

Dessa forma, a facilitação pode agir como um mecanismo equalizador a favor da neutralidade de 2 formas: i) aumentado e igualando o fitness de espécies alvo em relação às suas competidoras e ii) diminuindo e igualando o fitness de espécies competidoras em relação com o da espécie alvo. É importante frisar que isso só ocorre quando há equalização do fitness das espécies. Caso a facilitação seja muito forte, a espécie alvo pode ter um fitness relativo maior do que seus competidores, levando a coexistência das espécies para a não-neutralidade. Apontar se a facilitação atua a favor ou contra da estabilização é mais difícil. Por aumentar o nicho realizado de uma espécie individual, a facilitação resulta na diminuição da sobreposição de nicho. Como resultado, a importância da competição intraespecífica em relação a interespecífica passa a ser menor. Ao mesmo tempo, a facilitação intraespecífica também pode fazer com que processos de denso-dependência positiva ocorram (Bimler et al. 2018), aumentando a sobreposição de nicho e diminuindo a importância relativa da competição interespecífica quando comparado a intraespecífica. Por outro lado, é possível que a importância da competição interespecífica também aumente, uma vez que a mudança no nicho pode variar de espécie para espécie. Enquanto algumas espécies podem ser beneficiadas pela facilitação, por exemplo, pela sombra da copa de uma árvore, outras podem ser negativamente afetadas. Isso pode fazer com que a importância relativa da competição intraespecífica em comparação com a interespecífica não aumente, e logo, que a facilitação não funcione exatamente como um mecanismo estabilizador. Em um caso de adição de nutrientes no local, é possível que isso afete todas as espécies positivamente, e assim, não altere a importância da competição interespecífica.

Essas ideias me levam a pensar que o mecanismo por qual a facilitação ocorre pode afetar o efeito da facilitação sobre a diferença de fitness e a sobreposição de nicho. Também há uma certa dificuldade em desembaraçar os efeitos estabilizadores dos equalizadores nessa situação, visto que eles estão muitas vezes inter-relacionados (Song et al. 2019). A facilitação afeta a diferença de fitness e sobreposição de nicho conjuntamente, ao mesmo tempo. Isso pode corroborar a ideia de que os efeitos da facilitação são contexto-dependentes (Bimler et al. 2018).

Com essas considerações, é possível que a facilitação possa ter efeitos positivos e negativos para manter a neutralidade em comunidades. Embora a facilitação possa resultar na equalização dos fitness de diferentes espécies, outros mecanismos equalizadores devem agir conjuntamente para controlar a equalização do fitness entre as espécies. Do outro lado, a facilitação pode ter efeitos variados em relação aos mecanismos estabilizadores. Os efeitos da facilitação sobre as saldo das interações intraespecíficas e interespecíficas podem ser positivos e negativas, e isso dificulta apontar exatamente como a facilitação afeta a estabilização do nicho e, consequentemente, a neutralidade. Essa confusão pode ser derivada da influência da heterogeneidade dos sistemas sobre as interações entre espécies (Bimler et al. 2018). A facilitação pode ser fortalecida em sistemas com maior severidade ambiental de acordo com a hipótese do gradiente de estresse (Maestre et al. 2009). Assim, a contexto-dependência da força das interações pode levar a uma maior dificuldade em entender quais são os efeitos estabilizadores e equalizadores da facilitação ou como a facilitação pode agir contra esses mesmos efeitos.

Embora diversos avanços estejam sendo feitos em relação ao fim da dicotomia de nicho e neutralidade, é importante que outros tipos de processos e interações inter- e intraespecíficas além da competição também estejam presentes dentro do contexto da coexistência (Chesson 2018). A facilitação parece ter um grande potencial para afetar tanto os mecanismos equalizadores e estabilizadores, e dessa forma, ter um efeito notável sobre a manutenção de estados neutros na natureza. Porém, similarmente como aconteceu na teoria clássica, agora também se demonstra necessário determinar a influência das interações positivas sobre esses dois mecanismos. Também é preciso demonstrar como tipos de interações positivas, neutras e negativas agem entre si e consequentemente afetam o resultado dos mecanismos estabilizadores e equalizadores, a fim de esclarecer se o efeito conjunto dessas interações pode resultar em uma situação de neutralidade ou quase-neutralidade. Acredito que a facilitação pode sim regular mecanismos estabilizadores e equalizadores a ponto de afetar a manutenção da neutralidade dentro das comunidades. Porém, isso não pode acontecer somente por meio de interações positivas. Outros processos devem estar presentes para que haja um balanço constante para manter os processos estabilizadores e equalizadores dentro da coexistência neutra.

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Nicho ecológico é um conceito amplamente debatido dentro da comunidade científica até os dias atuais. Hoje, pode ser definido como o conjunto de características bióticas e abióticas que possibilitam a persistência dos organismos em um dado ambiente, mais o conjunto de efeitos desses organismos sobre este ambiente (Chase e Leibold, 2003). Historicamente, três definições de nicho ecológico se destacam ao longo da construção da teoria (Schoener, 2009): um conjunto de características do habitat que permite a sobrevivência de uma espécie (Grinnell, 1917); a descrição quantitativa de todas as condições ambientais, bióticas e abióticas, que permitem a persistência de uma população em uma determinada localidade (Hutchinson, 1957); e, por fim, a teoria da utilização de recursos (MacArthur e Levins, 1967), visava quantificar como os indivíduos de uma determinada população utilizavam os recursos disponíveis no ambiente. Em termos gerais, observa-se uma dicotomia nas definições históricas de nicho ecológico (Chase e Leibold, 2003). De um lado, o conceito é definido como o papel ou o impacto de uma determinada espécie dentro de um sistema (Elton, 1927; MacArthur e Levins, 1967); por outro lado, o nicho refere-se ao habitat que uma espécie necessita para sobreviver em seu ambiente (Grinnell, 1917; Hutchinson, 1957). Entretanto, um aspecto em comum entre as diferentes visões é que a teoria de nicho é explicada à luz de processos determinísticos, ou seja, como o resultado das interações entre organismos, e/ou de filtragem ambiental.

Durante muito tempo, a ecologia de comunidades se amparou na teoria do nicho a fim de explicar os diferentes padrões de riqueza, composição e abundância de espécies observados na natureza (Roughgarden, 2009). A coexistência de espécies em um mesmo tempo e espaço é o aspecto mantenedor da diversidade (Chesson, 2000), e a teoria de nicho, assim como outras teorias ecológicas, se propõem a explicar como a coexistência é possível. Inicialmente, a coexistência na teoria de nicho esteve fundamentalmente relacionada às interações competitivas, com respaldo das equações de Lotka-Volterra. Especificamente, estudos clássicos como o de Gause (1934) elucidaram o fato de que duas espécies não poderiam ocupar o mesmo nicho em um sistema, caso contrário o resultado seria a exclusão da pior competidora. Tansley (1917) mostrou através de experimentos que espécies de plantas eram capazes de coexistir mesmo competindo, através do compartilhamento de nicho. Hutchinson (1957) diferencia o nicho entre fundamental, ou seja, todos os ambientes adequados que uma dada espécie poderia ocorrer, e nicho realizado, ambientes onde ela de fato ocorre. Essa diferenciação é explicada a partir dos efeitos resultantes das interações entre espécies coexistentes, especialmente a competição. Portanto, a teoria do nicho foi no início um grupo de modelos teóricos fortemente vinculados à competição interespecífica para investigar quantas espécies ocorreriam e o quão similar poderiam ser para coexistir dentro de uma determinada comunidade (Chase e Leibold, 2003).

O conceito proposto por Hutchinson (1957) foi considerado um divisor de águas na definição de nicho (Vandermeer, 1972). Entretanto, críticas à abordagem de Hutchinson apontavam principalmente a dificuldade de quantificar de fato todas as características que estariam influenciando a determinação do nicho de uma espécie. MacArthur e Levins (1967) também tinham uma proposta quantitativa e multidimensional sobre nicho. Porém, além disso, os autores focaram na descrição detalhada e precisa da história natural de uma espécie, incluindo hábitos, períodos de atividade e comportamento, considerando que seriam estes os fatores mais facilmente medidos do que as condições ambientais propostas por Hutchinson. Essa teoria de utilização dos recursos, como ficou conhecida, trouxe o conceito da similaridade limite, ou seja, o quão próximo poderia ser o nicho de duas espécies de modo a ambas coexistirem. Porém, foi a partir do trabalho de Tilman (1982), sobre competição por recursos, e da revisão do conceito de nicho proposta por Leibold (1995), que a teoria ganhou um modelo mecanístico. Leibold (1995) defendia que tanto as características ambientais, que possibilitam a um indivíduo completar o seu ciclo de vida e deixar descendentes, quanto o seu impacto sobre outros organismos seriam parâmetros importantes e que poderiam ser identificados a partir de modelos mecanísticos. Além disso, tais parâmetros também descreveriam as condições para haver um ponto de equilíbrio, no qual seria possível a coexistência de espécies. Ao longo dos anos, a exclusividade em processos ocorrendo em comunidades locais como explicação para os padrões de diversidade foi diminuindo. Assim, surgiu espaço para outras teorias, que reconheciam a importância de processos ocorrendo em escalas temporais e espaciais mais amplas, inclusive que poderiam ser estocásticos e sem qualquer relação com o nicho (Hubbell, 2001). Em 2010, Vellend propôs que os padrões de diversidade poderiam ser explicados pela combinação de quatro processos: seleção, deriva, especiação e dispersão. A teoria de nicho, em toda a sua abrangência, contribuiria para a compreensão de como a seleção atua em comunidades locais a partir da interação das espécies que ali existem entre si e com os demais fatores bióticos e abióticos.

O meu projeto de doutorado tem como objetivo principal compreender como e por que os indivíduos de duas espécies de jararacas se movimentam pelo espaço onde vivem. Especificamente, quero entender se existem padrões de movimento e de atividade nesses animais ao longo do ano, e se tais padrões se relacionam de alguma forma com variáveis ambientais, como a pluviosidade e a temperatura, e com aspectos da história natural, principalmente a alimentação e a reprodução. Para isso, vou utilizar equipamentos de bio-logging, como rádio transmissores e acelerômetros, além de observações comportamentais em campo. As serpentes, de modo geral, são animais interessantes para investigar como os padrões de movimento se relacionam com aspectos ambientais e de história natural. A maioria das serpentes, incluindo as jararacas, apresenta reprodução sazonal (Mathies, 2011; Almeida-Santos e Salomão, 2002). Durante o período reprodutivo, as serpentes podem deixar de se alimentar, focando toda a sua energia apenas na reprodução (Madsen e Shine, 2000). Assim, necessidades comportamentais e fisiológicas, como o movimento e a atividade diária, refletem uma alocação energética preferencial para diferentes componentes da história de vida em diferentes períodos do ano, possibilitando a investigação por padrões no tempo e no espaço.

Acredito que a proposta de MacArthur e Levins (1967) para a definição de nicho ecológico dialoga com o meu projeto. De acordo com os autores, a caracterização precisa de aspectos da história natural seria importante para a definição do nicho de uma espécie. Antigos filósofos e naturalistas, como Aristóteles e Lineu, se referem a conceitos de diversidade e nicho ecológico através da definição e descrição precisa das diferenças entre as características das espécies (Chase e Leibold, 2003). Esta descrição precisa foi por muito tempo conhecida como história natural. A história natural, entretanto, é mais do que isso. É o foco nos organismos, onde eles estão e o que eles fazem em seus ambientes (Greene, 1986). Isso inclui repertórios comportamentais, e mudanças em estados intrínsecos ou extrínsecos, na medida em que se relacionam com as atividades dos organismos. A história natural foi (e talvez ainda seja) subestimada por diversos ecólogos/as e biólogos/as evolutivos. Peters (1980) defendia que a história natural era uma “atividade contemplativa e reflexiva”, cujo valor seria atribuído apenas ao observador. De acordo com o autor, a história natural não teria uma natureza preditiva e uma metodologia experimental para ser considerada ciência. Greene (1986), por outro lado, afirmava que hipóteses preditivas, sejam ecológicas ou evolutivas, só poderiam surgir a partir da observação ou da imaginação; e, portanto, a história natural seria capaz de estimular novas teorias e confrontar predições.

A teoria de forrageamento ótimo, por exemplo, tem como base a suposição de que os organismos têm expectativas estatísticas claras dos recursos que encontrarão (MacArthur, 1972 e, assim, os custos de busca e manuseio do recurso devem ser semelhantes. Entretanto, em um estudo em que as taxas de forrageamento e dieta da surucucu (Lachesis muta) foram estimadas através de observação e rádio-telemetria (Greene e Santana, 1983), os autores observaram que uma fêmea percorreu um total de 50 metros em um período de 35 dias, utilizando três sítios de caça durante a noite. Na 15ª noite, ela capturou um roedor que pesava pelo menos 50% de seu peso corporal, imobilizando-o e ingerindo-o em minutos. A fêmea descansou ao longo de nove dias seguidos antes de retornar ao forrageio. A partir dos dados de movimento, dieta, ​​e equações metabólicas, foi calculado que uma surucucu adulta precisaria de aproximadamente seis refeições deste tipo por ano para manter seus custos energéticos e padrões de movimento. Portanto, o comportamento e a história natural da surucucu em seu ambiente possibilitou a Greene e Santana (1983) outra proposta de dinâmica de forrageamento dessa serpente, representando um forte contraste com aquela de endotérmicos de pequeno ou médio porte que provavelmente deram respaldo à teoria do forrageamento ótimo. Especificamente, se existe alguma expectativa das surucucus a respeito do encontro com suas presas, essa expectativa deve durar dias ou semanas. Assim, existe uma disparidade considerável entre os custos de busca e manuseio de presas para esse viperídeo neotropical.

Concluindo, o meu projeto se relaciona com a teoria de nicho proposta por MacArthur e Levins (1967) na medida em que eu me proponho a investigar padrões de movimento e atividade de jararacas em seus ambientes relacionando-os com aspectos de história natural. Bons dados de história natural vão além da descrição precisa de quais são os recursos utilizados pelos organismos em seus ambientes, mas devem também elucidar como esses recursos são utilizados. Dessa forma, a história natural é capaz de respaldar e contrapor teorias previamente aceitas, e é imprescindível para responder questões importantes da biologia evolutiva e ecologia.

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Uma metacomunidade pode ser definida como “um conjunto de comunidades conectadas por dispersão de múltiplas espécies potencialmente interagentes” (Leibold et al. 2004, tradução própria). Assim, as teorias de metacomunidades buscam descrever os processos que ocorrem em escala de metacomunidades e como espécies e populações interagem nessa escala (Leibold et al. 2004). A primeira proposta de modelo de dinâmica de populações foi publicada por Levins (1969), a partir de um estudo que visava demonstrar que essas dinâmicas dependiam não somente da biologia das espécies envolvidas, como também dos padrões de variação espaço-temporais na seleção de predadores e presas (pragas agrícolas, no caso do estudo de Levins). Apesar de não apresentarem uma linha conceitual unificada, as teorias de metacomunidades se fundamentam em quatro paradigmas bem estruturados: (i) dinâmica de manchas – as manchas de habitat são idênticas e ocorre um balanço entre os eventos de extinção e colonização; (ii) seleção de espécies – habitats são heterogêneos e a composição das comunidades depende de quais espécies são capazes de se estabelecer nas condições abióticas locais; (iii) efeitos de massas – manchas heterogêneas conectadas de maneira a permitir a dispersão e gerar relações fonte-sumidouro; e (iv) dinâmicas neutras – não há diferenças entre as espécies quanto ao fitness e ao nicho (Leibold et al. 2004).

Em metacomunidades do “mundo real” as comunidades são estruturadas pela ação conjunta de processos operando em escalas local e regional e dificilmente uma metacomunidade real se enquadraria em algum desses paradigmas, mas estes respaldam percepções fundamentais a respeito da natureza das diferenças entre localidades e sobre os traços ecológicos das espécies envolvidas nas metacomunidades (Leibold et al. 2004). Existe uma lacuna muito grande separando os estudos de ecologia de metacomunidades teóricos e práticos (Logue et al 2011). As aplicações práticas dos estudos comumente focam em testes experimentais sobre as hipóteses dos quatro paradigmas ou em estudos observacionais que utilizam bases teóricas para interpretar assembleias de comunidades locais (Logue et al 2011). Com base no arcabouço teórico apresentado, uma importante aplicação ecológica das teorias de metacomunidades é auxiliar a compreensão das dinâmicas de populações entre manchas de uma paisagem. Uma paisagem, em sua abordagem ecológica, é definida como um mosaico heterogêneo formado por unidades interativas (Metzger 2001), sendo essa heterogeneidade uma estrutura multiescala composta por manchas entrelaçadas e gradientes no espaço e no tempo (Wu 2006). Dessa forma, as teorias de metacomunidades apresentam a base que fundamenta todos os estudos que visam compreender o fluxo de indivíduos/espécies entre manchas de fragmentos florestais.

Baseando-se nessas premissas, podemos compreender como atua a dispersão e o fluxo gênico de indivíduos/espécies entre manchas e a conectividade mínima entre as manchas necessária para manter esse fluxo, além de fornecer subsídios para a elaboração de estratégias conservacionistas tanto para as espécies dispersoras quanto para os fragmentos florestais que possam atuar como manchas de habitat. Para essa finalidade, assumirei aqui uma definição mista dos paradigmas previamente mencionados, a qual considero mais possível de ser visualizada em uma situação de “mundo real” e em uma escala de paisagem em que trabalho: em ambientes heterogêneos forças bióticas e abióticas (interações) impulsionam a dispersão de indivíduos para outras manchas de habitat mais próximas (conectadas), podendo ou não se estabelecer na nova localidade e colonizá-la. Ou seja, assumo que, no contexto de uma paisagem real composta por fragmentos de florestas como manchas de habitat, é altamente improvável que exista manchas de habitat idênticas e uma equidade absoluta entre espécies. É importante ressaltar, entretanto, que essa definição foi a que me pareceu melhor se enquadrar no contexto dos meus estudos, a qual não descarta a importância de todos os paradigmas já mencionados, e que pode não fazer sentido se aplicada a outro contexto ou em outra escala espacial. Uma das maiores adversidades de transpor a lacuna entre ecologia teórica e prática se encontra na dificuldade de abordar um contexto de metacomunidades em uma escala passível de ser validada experimentalmente. Apesar do contexto de metacomunidades considerar simultaneamente mais de uma escala (várias comunidades locais e a interação entre elas) a definição de uma comunidade é sempre qualificada em relação ao espaço e tempo que ocupa, assim como os padrões a serem avaliados, de acordo com a definição delineada pelo pesquisador considerando o seu objetivo de estudo (Leibold e Chase 2017). A definição da escala de trabalho correta, interagindo com os padrões de dispersão das espécies e com a heterogeneidade espacial (Leibold e Chase 2017), é fundamental para a coerência da discussão da pesquisa em concordar com a fundamentação teórica ecológica.

Direcionando a discussão para o meu objeto de estudo, as abelhas nativas sem ferrão (tribo Meliponini) constituem o grupo polinizador mais abundante das florestas neotropicais (Roubik, 1989) e são muito compatíveis com estudos comparativos de várias adaptações ao ambiente devido à diversidade de suas respostas ambientais a desafios ecológicos específicos (Hrncir et al. 2016). Além disso, por apresentarem grande diversidade morfológica entre si (Michener 2007), as diferentes espécies apresentam distintos alcances de vôos (Greenleaf et al. 2007), ou seja, distintas capacidades de dispersão. Considerando matrizes agrícolas, abelhas nativas sem ferrão podem colonizar os fragmentos florestais em busca de recursos de nidificação e alimentação (Arena et al. 2018a,b). Um fator que influencia esse comportamento em escala regional é o predomínio de pastagens e campos onde, além de não haver árvores para a nidificação, a vegetação herbácea é frequentemente removida, limitando o estabelecimento de abelhas que nidificam no solo e o forrageamento da vegetação herbácea e arbustiva (Arena et al 2018b; Hatfield e LeBuhn 2007). Adicionalmente, em escala local, forças abióticas e bióticas podem interferir para que as abelhas migrem até o fragmento alvo mas não o colonizem (ex. competição por recursos de nidificação) ou até que colonizem o novo local mas que sejam extintas (ex. por predação) (Arena et al. 2018b). Os estudos apresentados mostraram a importância de se avaliar parâmetros em diferentes escalas objetivando uma visão mais holística dos padrões de dispersão em uma paisagem agrícola heterogênea, mas com claro predomínio de pastos e campos, na qual os fragmentos florestais foram evidenciados como manchas de habitat. Entretanto, será que em outro contexto, em outra paisagem, com diferentes graus de urbanização e heterogeneidade e outros usos e coberturas de terra os resultados seriam similares?

Na ecologia urbana as cidades são estudadas como ecossistemas heterogêneos e dinâmicos, compostos por complexos bióticos, físicos, sociais e construídos (Cadenasso e Picket 2008). Os efeitos da urbanização podem ser prejudiciais ou benéficos, dependendo da espécie e do parâmetro estudados. As áreas urbanizadas não somente contêm remanescentes de manchas de vegetação e corpos d’água naturais (Picket e Cadenasso 2012), mas também apresentam recursos não nativos da região que influenciam a dieta dos polinizadores, como os jardins urbanos, que podem atuar como provedores de recursos florais e de refúgio para polinizadores (Silva e Kleinert 2020). Não obstante, além da quantidade de recursos florais ofertados, as espécies de polinizares que se adaptam a uma área urbanizada dependem também da qualidade do recurso floral provedor de pólen e néctar (Faria et al. 2012). Por outro lado, a presença de estruturas altas como prédios e casas, a alta porcentagem de superfícies impermeáveis e a poluição sonora são exemplos de interferências que podem afetar negativamente os organismos em áreas urbanas (Forman 2016). No contexto espacial de um município altamente urbanizado, portanto, espera-se encontrar uma matriz muito complexa, altamente fragmentada e heterogênea, na qual quanto mais ampliamos o detalhamento da escala, mais elementos podem ser identificados. Considerando essas paisagens, é adequado selecionar fragmentos urbanos para representar sistemas de manchas para a dispersão de abelhas nativas?

A abelha mandaçaia (Melipona quadrifasciata Lepeletier 1836) é uma espécie importante nativa da Mata Atlântica que nidifica em troncos de árvores vivas, sendo, portanto, dependentes de ambientes florestais (Silveira et al. 2002) e sensíveis à fragmentação e perda de habitat. Considerando que por sua natureza robusta essas abelhas são capazes de dispersar por distâncias de 2 km (Araújo et al. 2004 apud Kerr 1987), é possível hipotetizar que essa espécie busque os fragmentos florestais urbanos como um sistema de manchas interconectadas. Por outro lado, há espécies de abelhas mais generalistas quanto ao recurso de nidificação e que se adequam facilmente aos municípios urbanos, como é o caso da jataí-amarela (Tetragonisca angustula Latreille, 1811), cujos ninhos podem ser facilmente encontrados em habitats artificiais, como paredes de concreto, telhas de casas e até escapamento de carros (observação pópria). Há registros de abelhas jataí coletando recursos de sálvia azul (Salvia farinácea Benth.), lavanda francesa (Lavandula dentata Linnaeus), estrela-do-egito (Pentas lanceolata (Forssk.) Delfers), violeteira (Duranta erecta L.), grama-amendoim (Arachis repens Handro) e ixora chinesa (Ixora chinensis Lam) (Silva e Kleinert 2020). Todas as citadas são plantas ornamentais que podem ser facilmente encontradas em jardins urbanos em pontos dispersos na paisagem, de maneira que são imperceptíveis em estudos que analisam somente a escala regional.

Seguindo o raciocínio do caso das jataís, se considerarmos os fragmentos florestais urbanos como um sistema de manchas, estaríamos ignorando todos os elementos possíveis de atuarem como recursos de nidificação e alimentação compreendidos fora dos fragmentos. Isto posto, o que seria um sistema de manchas adequado para o estudo de dispersão de abelhas nativas em metacomunidades em áreas urbanizadas? Para responder é necessário o esforço do pesquisador em considerar a biologia da espécie alvo (preferências de recursos, taxa de dispersão), a paisagem que está sendo estudada (grau de heterogeneidade, matriz) e quando e por quanto tempo o estudo será realizado (influências da sazonalidade). O pesquisador deve refletir sobre qual a pergunta que o estudo objetiva responder e quais são os parâmetros/variáveis a serem analisados para responde-la, pois só assim será possível estabelecer as escalas espaço-temporais mais adequadas.

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A definição de nicho ecológico mais amplamente aceita atualmente foi desenvolvida por Hutchinson (1957), que propôs que o nicho fundamental de uma espécie poderia ser contido em um “hipervolume n-dimensional”. As múltiplas dimensões deste volume conceitual seriam formadas por eixos que abrangeriam todos os pontos que representassem condições ambientais e recursos necessários que permitiriam a existência de uma espécie por tempo indeterminado. Esta definição de nicho abrangendo todas as variáveis que asseguram a persistência das espécies é também chamada de “nicho fundamental”. No entanto, os nichos não são estáticos, uma vez que espécies têm a capacidade de alterar seus próprios nichos e de outras espécies com as quais co-ocorrem (e.g. como pela erosão de nicho pela sobre-exploração de recursos, valendo também para interações indiretas; ver Pulliam, 2000 e Holt, 2009). Assim, os nichos realizados são os espaços de nicho realmente ocupados pelas espécies em dado local num determinado período de tempo. Costumam ser geralmente menores do que o nicho fundamental, sendo restringidos por interações antagonistas como competição e predação, ou até mesmo limitações abióticas para distribuição espacial (ver Soberón & Arroyo-Peña, 2017). Apesar de complexidades e dificuldades relacionadas à definição do nicho (afinal, definir quais variáveis devem ser consideradas e quais podem ficar de fora não é tão trivial quanto parece) e sua quantificação, especialmente em relação às taxas de crescimento populacional que assegurem a persistência populacional (Schoener, 2009), seu intuito é facilitar a operacionalização e permitir a compreensão e uma delimitação mais clara acerca das demandas e tolerâncias de cada espécie.

A teoria de nicho é central para a ecologia, tendo sido um dos principais conceitos utilizados desde sua proposição no início do século XX até por volta dos anos 1960 e 1970, quando sua utilidade passou a ser questionada em prol de abordagens que defendiam que processos relacionados à dispersão de indivíduos teriam maior peso na formação de comunidades, como na teoria de biogeografia de ilhas e teoria neutra da biodiversidade (Chase & Leibold, 2003). Com o aumento do interesse de estudos que avaliassem relações entre a biodiversidade e interações entre espécies e utilização de recursos em comunidades, o nicho retornou à atenção geral próximo à virada do século XXI. A despeito de limitações teóricas e de aplicações práticas, um grande arcabouço foi construído com base no conceito, que contribuiu grandemente para a formulação de hipóteses e desenvolvimento de diversos trabalhos ecológicos, sendo um conceito ainda hoje revisado e complementado sob diferentes ópticas em face de novas teorias correntes, podendo ser avaliado através de diferentes metodologias (i.e. experimentais, mecanísticas ou por modelos estatísticos; ver Holt, 2009). Existe uma distinção tradicional do conceito de nicho em duas classes de acordo com as variáveis avaliadas. A classe conhecida como nicho Grinelliano se refere à condições ambientais, mais comumente de largas escalas, não influenciadas por interações entre espécies (cenopoética; e.g. temperatura, precipitação, luminosidade); enquanto o nicho Eltoniano trata de interações bióticas (e.g. competição, predação, mutualismos) e dinâmicas de consumo de recursos, principalmente em escalas locais (ver Soberón, 2007). Enquanto há uma tendência de aumento no número de estudos provendo banco de dados referentes à variáveis abióticas (e.g. relação com distribuição espacial das espécies), ainda existe uma deficiência e muitas lacunas em dados bióticos relacionados às interações entre as espécies onde elas ocorrem, especialmente devido à dificuldade de mensuração das variáveis, extrapolação de informações relacionadas à casos específicos e à complexidade da operacionalização destes dados (Soberón & Arroyo-Pena, 2017).

Existem três conceitos principais derivados do conceito de nicho (que se aplicam tanto ao nicho abiótico quanto biótico) utilizados como métrica para estudos ecológicos: amplitude, sobreposição e partição de nicho (ver Colwell & Futuyma, 1971). A amplitude de nicho, também chamada “versatilidade”, se refere a variedade de condições toleradas ou recursos explorados ao longo de um eixo específico no espaço de nicho (Schoener, 2009). Por sua vez, a sobreposição de nicho trata do uso comum de recursos por espécies coexistentes (Colwell & Futuyma, 1971). Porém, cabe ressaltar que a presença ou ausência de sobreposição em um determinado eixo não implica que há necessariamente competição (ver Holt, 1987), uma vez que esta só ocorre caso os recursos estejam limitados (Begon et al, 2006). Inicialmente, acreditava-se que espécies que utilizassem os mesmos recursos (i.e. sobreposição total de nichos) não poderiam coexistir, assim deveria haver um grau de similaridade limitante para que não houvesse exclusão competitiva (MacArthur & Levins, 1967; Schoener, 2009). Assim, apesar da similaridade de nichos de espécies filogeneticamente relacionadas (conhecida como conservatismo de nicho filogenético; ver Revell et al, 2008), deveria haver uma diferenciação mínima dos nichos para que pudesse haver a coexistência. Desta maneira, a partição de nicho ocorre a partir da diferenciação dos nichos das espécies como estratégia evolutiva para garantir a coexistência e diminuir efeitos da competição (Mason et al, 2008). A partição de nicho leva a um aumento na eficiência na exploração de recursos por complementaridade de nichos, favorecendo a manutenção da diversidade e coexistência de espécies com nichos similares (Finke & Snyder, 2008), uma vez que as espécies seriam mais limitantes à si mesmas do que umas às outras (Levine & HilleRisLambers, 2009). A ideia de que comunidades poderiam apresentar uma saturação (tanto no número total de espécies quanto de diversidade funcional) não é recente, e este conceito sugere que existiria um limite possível de espécies co-ocorrentes, o que implicaria em restrições ao estabelecimento de determinadas espécies e influenciaria a composição e padrões de riqueza em comunidades (ver Introdução em Pinto-Sanchez et al, 2014). Com tanto a refutação, quanto com a constatação da existência de saturação em comunidades, o estudo de nicho biótico (além de outros fatores, como processos históricos e biogeográficos, por exemplo) poderia fornecer pistas para explicar a distribuição de espécies e suas ausências em locais cujos nichos abióticos permitiriam sua ocorrência. 3. Uma discussão bem fundamentada da importância do conceito para sua pesquisa (2-3 parágrafos). Por “para a sua pesquisa” entende-se as perguntas que norteiam o seus interesses e/ou o sistema de estudo que você investiga.

Sistemas de polinização são excelentes para estudos de nicho, visto que em média 87.5% das espécies de Angiospermas são polinizadas por animais, com as plantas dependendo diretamente de interações com outras espécies para seu sucesso reprodutivo (Ollerton, 2011). O nicho de polinização das plantas refere-se tanto aos vetores de pólen abióticos como bióticos, altamente dependente da composição da comunidade de polinizadores e suas abundâncias, além de outras adaptações para maximizar a eficiência na transferência de pólen (Phillips et al, 2020). Já o nicho de polinização dos polinizadores refere-se a seus nichos tróficos na maioria dos casos (dado que utilizam recursos florais como pólen e néctar para alimentação própria e da prole; contudo, óleos, resinas e odores, por exemplo, podem ser coletados para outras funções), que forrageiam de acordo com suas habilidades cognitivas e preferências específicas, bem como em relação à disponibilidade de recursos e suas próprias características morfológicas (ver Goulson, 2010; Milet-Pinheiro et al, 2012). Vale lembrar que o nicho de polinização realizado é dependente de interações a nível de comunidade, influenciado pela competição entre plantas por polinizadores e pelas preferências de forrageio por estes animais (Phillips et al, 2020). Estudos tendem a demonstrar que existe uma sobreposição de nicho em sistemas de polinização muito menor do que a esperada, indicando que estratégias de partição e complementaridade de nicho são comuns nestes sistemas (Blüthgen & Klein, 2011; Aguiar et al, 2013; Phillips et al, 2020). A diferenciação de nichos de polinização é possível em diversos eixos. As plantas podem diferenciar seus nichos em relação à atração e restrição de acesso aos recursos por visitantes florais, local de deposição de pólen no corpo dos vetores de pólen, horário de abertura (antese) e longevidade floral, ou mesmo ao período fenológico de floração (ver Armbruster et al, 1994 e Moeller, 2004); enquanto polinizadores podem diferenciar seus nichos em termos de espécies e atributos florais de flores visitadas, horário de atividade e comportamento durante o forrageio, por exemplo (ver Patterson et al, 2003; Goulson, 2010). Do mesmo modo que atributos florais estão relacionados ao nicho de polinização, atributos como tamanho corporal e comprimento da probóscide (língua) associam-se ao nicho trófico das espécies de polinizadores, podendo haver evolução da diferenciação de caracteres diferenciados (“character displacement”; ver Schoener, 2009) para permitir a partição de nicho entre espécies coexistentes, como diferentes tamanhos corporais (ver Andreas et al, 2013), o que pode afetar não somente as espécies visitadas, mas também suas amplitudes de nichos e abundância (Goulson & Darvill, 2004).

A especialização na utilização de recursos é vista como uma estratégia decorrente da competição, que atua selecionando espécies com amplitudes de nichos mais estreitas, sendo associada à diversificação de espécies e atributos fenotípicos, bem como a processos que fomentam a complexificação de interações em comunidades (ver Brosi et al, 2016; Armbruster, 2017). Tal especialização pode se dar tanto a nível específico ou de qualquer outra classificação taxonômica, comportamental, morfológica ou fenotípica (Armbruster, 2017), em que polinizadores e plantas interagem somente com um grupo restrito de espécies (e.g. polinizadores com probóscides compridas visitando somente flores com corolas longas). No entanto, a especialização tem seus custos. Enquanto por um lado a especialização em um cenário de recursos limitados distribuídos em um eixo poderia comportar mais espécies, deveria existir um limite determinado pela redução de fitness em casos de sobre-exploração ou decorrente de estocasticidades ambientais, enquanto espécies generalistas potencialmente prosperariam por serem capazes de explorar diferentes recursos (Mason et al, 2008). A generalização em sistemas de polinização já foi apontada como sendo mais comum do que se pensava inicialmente (Waser et al, 1996). Logo, a estratégia adotada pelas espécies deve estar de acordo com a disponibilidade de recursos, no caso dos polinizadores, bem como à abundância de polinizadores disponíveis, no caso das plantas, assim como aos custos relacionados à evolução, manutenção de caracteres ou custos energéticos de forrageio, por exemplo (ver Ambruster, 2017). A partição de nicho pelas espécies parece ser essencial para manutenção da estabilidade e biodiversidade em redes de polinização (Valdovinos et al, 2013). Seu estudo permite que se compreenda os mecanismos e processos relacionados à coexistência em comunidades vegetais (Pauw, 2013), bem como para o reconhecimento de padrões de abundância e composição de comunidades de polinizadores (Goulson, 2010). Uma compreensão mais profunda acerca de processos relacionados ao nicho de polinização das espécie pode auxiliar no desenvolvimento de estratégias de conservação de não somente as espécies que interagem diretamente, mas de espécies da fauna e flora associada onde ocorrem, especialmente em um cenário de mudanças climáticas e crescente perda de habitat (Vanbergen et al, 2016; ver também Schleuning et al, 2016).

Já foi apontado que a teoria de nicho pode auxiliar na integração das áreas da biologia da polinização com estudos eco-evolutivos em termos de uma melhor compreensão acerca de processos relacionados às interações, como evolução de caracteres e à diversificação de espécies em contextos de ecologia de comunidades (Phillips, 2020). Diferenças entre os nichos das espécies podem ser determinantes para os resultados das interações ao influenciar a abundância, distribuição e composição de espécies em comunidades e através dos ecossistemas (Chase & Leibold, 2003). Estudos de nicho são importantes para se compreender mecanismos de estabilização de dinâmicas competitivas e coexistência, sendo fundamental para a compreensão da ecologia dos organismos, populações e comunidades (ver Chase & Leibold, 2003 e Levine & HilleRisLambers, 2009). Ainda, processos de nicho aliados à dispersão de espécies podem ter um papel maior do que o imaginado (especialmente por polinizadores terem o poder de limitar distribuição das plantas - ver Phillips et al, 2020), tendo potencialmente um alto poder explicativo para a explicação de mecanismos promotores da coexistência e manutenção da diversidade (Gilbert, 2012). A introdução e discussão do papel da similaridade limitante para a composição de comunidades em conjunto com a possibilidade de comunidades atingirem um nível de saturação durante as discussões da disciplina me levaram a questionar seus graus de influência em sistemas de polinização. O estudo destes temas em sistemas de polinização é ainda pouco explorado. Se é esperado que haja partição de nicho de modo a aumentar a complementaridade e eficiência na exploração de recursos (sendo eles flores visitadas ou polinizadores utilizados como vetores de pólen). Dito isto, estudos que avaliem a existência e o limiar de similaridade limitante de espécies coexistentes e sua relação com a partição de nicho entre elas, além da constatação e prevalência de saturação em comunidades de polinizadores podem apresentar resultados interessantes que ajudem a explicar os mecanismos por trás da estruturação e formação de comunidades de polinizadores e espécies de plantas com as quais interagem.

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Segundo a Teoria Moderna da Coexistência (Chesson, 2000), esta pode ser estável ou instável. Na coexistência instável tem-se uma manutenção da riqueza de espécies ou uma longa caminhada aleatória para a extinção, porém, a composição da comunidade pode se alterar. Já na coexistência estável as populações não apresentam tendência de mudança de densidade de espécies, ou seja, quando a densidade da espécie está baixa ela tende a se recuperar e quando está alta tende a diminuir.

Duas classes de mecanismos de coexistência são possíveis: os estabilizadores e os equalizadores (Chesson, 2000). Os mecanismos estabilizadores se dão por feedbacks negativos denso-dependentes, em que o efeito da competição intraespecífica é maior do que a interespecífica, assim conforme a densidade de uma população aumenta, maior a atuação do mecanismo de estabilização diminuindo a densidade. Os mecanismos equalizadores podem ser vistos como aqueles que diminuem as diferenças de fitness entre espécies, promovendo coexistência com menor necessidade de mecanismos estabilizadores. Assim, a coexistência se dá quando os mecanismos estabilizadores são maiores do que as diferenças de fitness.

Há muitas décadas, a coexistência é uma questão relevante para a Ecologia de comunidades. Partindo de uma perspectiva histórica, as primeiras explicações para coexistência das espécies se davam por diferenças de nicho e assim impedimento da exclusão competitiva (Grinnell, 1917; Hutchinson, 1959), sendo estes ainda hoje os processos mais estudados na área (Vellend, 2010). Em 1963, MacArthur & Wilson propõem uma outra perspectiva de explicação de diversidade em ilhas, na qual a riqueza é um balanço entre colonização e extinção. Em 2001, Hubbell apresenta a Teoria Neutra da Biodiversidade, explicando a coexistência de espécies pela estocasticidade e equivalência de espécies.

Os trabalhos de Chesson foram um marco histórico para o entendimento da coexistência (Amarasekare, 2020) porque promoveram um framework unificado dos mecanismos de coexistência conhecidos. Dentro do que comumente é chamado de “diferenças de nicho” e proporcionadores de coexistência estável, segundo Chesson (2000), podemos descrever três classes de processos: um independente de flutuações ambientais e outros dois dependentes dessas flutuações. O primeiro envolve todos os mecanismos de coexistência que ocorrem na ausência de flutuações ambientais, podendo ser mediados por partição de recursos, predadores denso-dependentes, entre outros. O segundo, conhecido como storage effect, envolve diferentes respostas à variação ambiental, de modo que espécies favorecidas pelo ambiente sejam mais limitadas pela competição intraespecífica e, quando o ambiente é favorável a seus competidores, pela competição interespecífica. Durante o ambiente favorável é criado um “estoque” de fitness¹⁾ que permite a manutenção da população durante o ambiente desfavorável (Figura 1a). E o terceiro processo é a não linearidade relativa que envolve diferentes respostas à um recurso limitante que varia ao longo do tempo (Figura 1b; Amarasekare, 2000; Chesson, 2000). Já a teoria neutra se encaixa nesse framework como um caso especial em que há apenas mecanismos equalizadores (todas as espécies tem o mesmo fitness) e os mecanismos estabilizadores estão ausentes, levando a coexistência instável (Adler et al., 2007).

<html><p style=“font-size:12px;”>Figura 1 – Mecanismos de coexistência flutuação-dependentes. (a) <i>storage-effect</i> ocorre quando a resposta a flutuações ambientais não é perfeitamente correlacionada. (b) não linearidade relativa ocorre quando há uma resposta não linear a um fator que flutua ao longo do tempo (Adaptado de Adler et al., 2013).</p></html>

No meu projeto de mestrado buscarei entender como a similaridade das espécies podem definir mecanismos de coexistência em uma comunidade vegetal na Amazônia, tendo como proxy seus atributos funcionais e relações filogenéticas. Focando nos atributos funcionais, estes são características mensuráveis dos indivíduos capazes de prever sua performance (McGill et al., 2006), capturando aspectos essenciais da ecofisiologia, estratégia de vida e morfologia. Ainda, os atributos são capazes de capturar importantes trade-offs para as espécies, tais como a massa da folha por área (specific leaf area; SLA) – longevidade e massa da semente – e seu output (Westoby et al., 2002).

Diversos estudos utilizando a abordagem de atributos funcionais analisam sua distribuição em relação ao pool regional (HilleRisLambers et al., 2012). Neste caso, se em um habitat os atributos das espécies são mais agrupados do que o esperado pelo modelo nulo, há evidência de filtro de habitat, e se mais igualmente disperso do que o esperado, há evidência de partição de nicho (Kraft & Ackerly, 2010). Assim, no caso de atributos agrupados a coexistência seria mantida por separação espacial, com cada grupo de espécies obtendo vantagem em determinado habitat²⁾ enquanto no caso de igualmente dispersos a coexistência se dá diminuindo a sobreposição de nicho e por consequência a exclusão competitiva). No entanto, esta relação padrão-processo é difícil de inferir. Por exemplo, uma grande dissimilaridade de traços também pode representar grandes diferenças de fitness e então, espécies com traços diferentes podem ser excluídas competitivamente, resultando em um padrão de traços agrupados (Mayfield & Levine, 2010).

É bastante claro como diferenças em atributos funcionais podem gerar inequalidades de fitness. Uma questão que permanece, no entanto, é como estas diferenças podem gerar mecanismos estabilizadores que superem essas inequalidades. Adler et al., 2013 tenta responder a esta questão relacionando mecanisticamente os atributos funcionais a possíveis mecanismos estabilizadores, os quais cito alguns exemplos.

• (i) Um dos mecanismos de coexistência independente de flutuação ambiental é causado pela heterogeneidade ambiental. Espécies com traços funcionais recurso-aquisitivos³⁾ tem maior abundância em locais com altas concentrações de nutrientes. Enquanto isso, espécies com traços funcionais recurso-conservativos são mais abundantes em locais pobres em nutrientes. Outro mecanismo de coexistência é a partição de recursos, no qual a coexistência pode ser mediada por trade-offs entre a aquisição de dois recursos limitantes. Um mecanismo proposto é o trade-off entre aquisição de recursos minerais, com maior investimento em raízes e aquisição de luz, com maior investimento em crescimento e folhas. Quanto aos mecanismos dependentes de inimigos naturais, traços de economia da folha são muito importantes na resistência à herbívoros generalistas. Espécies com estratégia recurso-aquisitiva são mais palatáveis e tem sua densidade controlada por herbívoros, impedindo que exclua as demais competitivamente.
• (ii) Um exemplo de storage effect envolve plantas anuais que tem pistas ambientais para germinação diferentes. Angert et al. (2009) encontrou que espécies com baixo N foliar, alto SLA e grande crescimento relativo eram favorecidas em períodos quentes, enquanto espécies com alto N foliar eram favorecidas em períodos frios, sendo um mecanismo possível o N foliar ser adaptativo em baixas temperaturas (Figura 1a).
• (iii) Apesar de poucas evidências empíricas, é proposto que a não linearidade relativa pode ser mediada por traços funcionais de economia de folha ou de madeira. Espécies com estratégia recurso-aquisitivas tem maior taxa de crescimento em alta disponibilidade de um recurso limitante, enquanto espécies recurso-conservativas têm maior crescimento quando o recurso é mais limitante. A variação temporal do recurso promove a coexistência (Figura 1b).

Apesar de alguns desses mecanismos não ter fortes evidências empíricas, especialmente em relação aos mecanismos dependentes de flutuação, o trabalho de Adler et al. (2013) nos mostra que essas relações são possíveis e um caminho para testes de coexistência mecanísticos baseados em atributos funcionais.

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Os padrões de riqueza, abundância e composição de espécies observados em comunidades naturais intrigam ecólogos e ecólogas há décadas. A abordagem predominante no século XX baseava-se na teoria clássica de nicho, na qual as diferenças de nicho entre espécies seriam as principais forças responsáveis por gerar os padrões observados na natureza. Essa visão foi colocada em cheque a partir da teoria de biogeografia de ilhas, na qual os autores afirmam que a riqueza de espécies em ilhas pode ser vista como o resultado de migrações de espécies para a ilha e extinções locais causadas por eventos estocásticos (MacArthur & Wilson 1967), sem considerar as características específicas de cada espécie e as interações entre elas. A partir de estudos de longo prazo em uma floresta tropical na parcela permanente de Barro Colorado, no Panamá, e inspirado na teoria de biogeografia de ilhas (MacArthur & Wilson 1967) e na teoria neutra da evolução molecular (Kimura 1968), Hubbel propôs, na virada do século, a teoria neutra da biodiversidade (Hubbel 2001). Nessa teoria, Hubbel desafiou o paradigma da teoria clássica de nicho por afirmar que os padrões de riqueza, abundância e composição podem ser explicados não pelas diferenças entre as espécies, mas sim por suas similaridades. Na teoria neutra, assume-se que todas espécies são idênticas em suas aptidões e em seus efeitos sobre as outras espécies, e as dinâmicas das comunidades são geradas por variações estocásticas de nascimentos, mortes e dispersão de indivíduos (Adler et al. 2007).

Para compreender o impacto que a teoria neutra da biodiversidade teve ao explicar os padrões observados em comunidades sem levar em conta os nichos ecológicos das espécies, é necessário compreender a magnitude da importância da teoria clássica de nicho no estudo de comunidades. A ideia de que espécies teriam diferenças em seus nichos remonta aos escritos de filósofos como Aristóteles (século IV a.C.) e naturalistas como Lineu (século XVIII), que se referiam aos conceitos de diversidade e nicho ecológico ao definir e descrever diferenças entre atributos de espécies (Chase & Leibold 2003). Posteriormente, Charles Darwin, em “A Origem das Espécies” (1859), utiliza o termo “line of life” para descrever os papéis de diferentes espécies numa comunidade, o que pode ser considerada uma forma de se referir ao nicho das espécies (Chase & Leibold 2003). No entanto, o conceito de nicho ecológico foi definido inicialmente por Grinnell (1917), ao descrever as condições necessárias para a existência de uma espécie de ave. O conceito de nicho para Grinnell incluía as necessidades de uma espécie para que ela possa ocorrer em um dado ambiente, como se cada espécie tivesse um papel específico na comunidade (Schoener 2009). Na década seguinte, Charles Elton (1927) definiu o nicho de uma espécie de outra forma: o nicho seria definido como o papel funcional de uma espécie na cadeia alimentar. Posteriormente, os experimentos de Georgii Gause (1934) com paramécios tiveram grande importância no desenvolvimento da ideia de comunidades estruturadas por processos baseados em nicho. Gause realizou experimentos para simular as dinâmicas de crescimento populacional dos modelos de Lotka-Volterra (Chase & Leibold 2003) e observou que quando um determinado par de espécies de paramécios que consumiam o mesmo recurso eram cultivadas no mesmo ambiente, uma das espécies excluía a outra. Para outro par de espécies, Gause observou que a coexistência era possível, mas que ambas espécies atingiam tamanhos populacionais menores do que quando eram cultivadas isoladamente, o que seria um indicativo de que estaria ocorrendo partição no uso de recursos. Esse fenômeno foi chamado de princípio de Gause ou princípio da exclusão competitiva. Tal princípio diz que duas espécies que competem por um recurso limitante não podem coexistir no mesmo lugar, a menos que haja alguma partição na utilização dos recursos. Uma terceira definição de nicho que teve grande importância histórica é a de Hutchinson (1957). Sua ideia sobre o que seria o nicho de uma espécie consiste numa descrição quantitativa das faixas de condições ambientais que permitem que uma população de uma espécie persista. Imaginando que cada condição (por exemplo, temperatura, pH, salinidade, etc) seja uma dimensão do nicho, o nicho da espécie é definido pelo hipervolume n-dimensional que inclui todas as condições e recursos necessários para a população persistir. Esse seria o nicho fundamental da espécie, que seria definido na ausência de outras espécies. Na presença de outras espécies que competem pelos mesmos recursos, Hutchinson define como nicho realizado a porção do nicho fundamental que não se sobrepõe aos nichos fundamentais das outras espécies (Schoener 2009). MacArthur e colaboradores expandiram a abordagem de Hutchinson nos anos seguintes e motivaram um grande esforço investigativo por ecólogos e ecólogas nas décadas de 1960 e 1970. Isso levou a uma grande produção de conhecimento baseada nessa abordagem que é hoje chamada de teoria clássica de nicho (Chase & Leibold 2003).

Ao mesmo tempo que desenvolvia estudos sob a abordagem da teoria de nicho, Robert MacArthur desenvolveu a teoria de biogeografia de ilhas (MacArthur & Wilson 1967). A teoria de biogeografia de ilhas foi inovadora no sentido de buscar uma explicação para a riqueza de espécies em ilhas sem invocar mecanismos baseados em nicho. Essa teoria advoga que a riqueza de espécies em ilhas pode ser explicada pelo balanço de entradas e saídas de espécies. A adição de espécies se daria por meio da migração a partir de um reservatório fonte, enquanto a subtração de espécies se daria por extinções locais. Dessa forma, a taxa de migração decairia com o aumento da distância da ilha em relação à fonte e a taxa de extinção decairia com o aumento da área da ilha, pois populações maiores estão menos sujeitas à extinção por estocasticidade demográfica. É importante salientar que essa teoria não prevê populações estáveis, mas sim uma constante alteração na composição de espécies, embora a riqueza de espécies possa permanecer relativamente constante (Gotelli 2007). O equilíbrio é caracterizado por uma taxa de substituição (número de espécies que continua chegando ou sumindo por unidade de tempo no equilíbrio). Essa teoria é essencialmente diferente da teoria de nicho, pois enquanto a teoria de nicho é determinística e considera que a diversidade é limitada por processos locais, a teoria de biogeografia de ilhas é estocástica, explicando a diversidade por meio de processos regionais não relacionados a nicho (Loreau & Mouquet 1999). A teoria de biogeografia de ilhas influenciou o desenvolvimento de outra teoria estocástica, a teoria neutra da biodiversidade e biogeografia (Hubbel 2001).

Muito da ecologia foi construída baseada na premissa de que as espécies diferem em seus nichos (Adler et al. 2007). A importância da teoria neutra da biodiversidade para o desenvolvimento da teoria ecológica se dá por colocar no centro do debate o processo de deriva - e não processos baseados em nicho - para explicar os padrões de riqueza, abundância e composição em comunidades. A teoria neutra se baseia na ideia de que as espécies seriam equivalentes ecologicamente e na ideia de que as comunidades estariam sob uma dinâmica de soma zero, ou seja, as comunidades estariam saturadas e o estabelecimento de um novo indivíduo só se daria a partir da morte de um outro (Alonso et al. 2006). Dessa forma, quando um indivíduo morre, o espaço deixado por ele seria ocupado por um outro indivíduo sorteado a partir da comunidade local e de um reservatório-fonte. Assim, o equilíbrio na comunidade local se daria pelo balanço entre extinções locais e a adição de espécies por migração a partir da metacomunidade. Similarmente, o equilíbrio na metacomunidade se daria pelo balanço entre extinções e a adição de espécies por especiação. Esses processos estocásticos seriam capazes de gerar alguns padrões observados em comunidades (Condit et al. 2012). Outra contribuição da teoria neutra para a teoria ecológica é a perspectiva de se tentar explicar padrões utilizando um pequeno conjunto de processos (Alonso et al. 2006). Essa ideia vai de encontro ao princípio da parcimônia, pois se um padrão pode ser explicado satisfatoriamente por um modelo simples, não seria parcimonioso invocar modelos mais complexos para explicar tal padrão.

Tanto a teoria clássica de nicho quanto a teoria neutra da biodiversidade estão inseridas no contexto da compreensão de processos que promovem a coexistência de espécies. Algumas tentativas de unificação dessas teorias vem sendo propostas nas últimas décadas. Chesson (2000) define a coexistência como sendo mediada por duas classes de mecanismos: mecanismos equalizantes agiriam no sentido de equalizar as aptidões das espécies e mecanismos estabilizantes agiriam no sentido de estabilizar a coexistência das espécies. Um mecanismo estabilizante seria qualquer mecanismo que faz com que uma espécie limite mais a si mesma do que limita outras (Adler et al. 2007). Dessa forma, a magnitude dos processos baseados em nicho necessários para estabilizar a coexistência dependeria do quão similares as espécies são em suas aptidões médias (Chesson 2000). O cenário neutro seria um caso específico dentro desse framework, no qual apenas mecanismos equalizantes estariam presentes, de modo que as espécies teriam aptidões idênticas e a coexistência seria mediada apenas pela estocasticidade demográfica. À medida que a diferença de aptidão entre as espécies aumenta, são necessários mecanismos estabilizantes mais fortes para que a coexistência estável aconteça. Sob essa perspectiva, não faria sentido perguntar se a coexistência num sistema estaria sendo mediada por processos neutros ou de nicho. Faria mais sentido perguntar se a coexistência estaria sendo mantida por uma combinação de grandes diferenças de aptidão com fortes mecanismos estabilizantes ou se estaria sendo mantida por pequenas diferenças de aptidão com fracos mecanismos estabilizantes (Adler et al. 2007). Para responder isso, seria necessário quantificar a diferença de aptidão das espécies e a força dos mecanismos estabilizantes. Outra proposta de conciliação entre as teorias neutra e de nicho é a proposta de grupos emergentes (Scheffer & Van Nes 2006). Nessa abordagem os autores propõem que há duas formas de se coexistir: ser suficientemente diferente de outras espécies ou ser suficientemente similar. A partir de simulações de espécies competindo por muitas gerações, foram gerados padrões de grupos de espécies muito parecidas que coexistiam por longos períodos. Esses grupos de espécies similares, ou guildas, estariam coexistindo sob uma dinâmica neutra, enquanto diferentes guildas estariam coexistindo por ocupar diferentes nichos.

No meu projeto, pretendo quantificar a diversidade de grupos funcionais de árvores em diferentes escalas e diferentes cenários de severidade ambiental em parcelas permanentes de florestas do estado de São Paulo. A princípio, eu esperaria encontrar maior diversidade de estratégias ecológicas em ambientes menos severos, imaginando que esse poderia ser um padrão gerado por competição. Em ambientes mais severos, eu esperaria encontrar menor diversidade de grupos funcionais, imaginando que esse padrão poderia ser gerado pelo filtro ambiental. Ao longo da disciplina, notei que eu estava considerando principalmente processos baseados em nicho como sendo importantes estruturadores das comunidades. A principal abordagem que me fez questionar as hipóteses do meu trabalho foi a de grupos emergentes (Scheffer & Van Nes 2006), pois nessa abordagem os autores geraram um padrão de guildas de espécies a partir da competição. Intuitivamente, eu esperaria encontrar o padrão oposto num sistema onde a competição é o principal processo estruturador da comunidade. Imagino que talvez seja possível captar indícios de dinâmica neutra dentro de guildas utilizando modelos espacialmente explícitos, nos quais eu poderia não só pensar na diversidade de guildas num ambiente mas também como os indivíduos dessas guildas estariam distribuídos no espaço.

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Os ecossistemas podem responder a mudanças nas condições ambientais de diferentes maneiras (Scheffer, 2003; Scheffer 2009). As respostas a essas mudanças podem acontecer de forma gradativa ou de forma rápida, quando atinge-se um certo valor crítico, promovendo a mudança de estado (Figura 1a e b). Uma terceira possibilidade é que para o mesmo conjunto de condições, o ecossistema possa apresentar mais de um estado possível. Nesse caso, alterações gradativas nas condições ambientais não são percebidas até que um dos pontos críticos seja atingido e, então, qualquer alteração mínima leve o sistema ao próximo estado de equilíbrio (transições catastróficas) (Figura 1c).

<html><p style=“font-size:12px;”>Figura 1. Possíveis padrões de resposta dos ecossistemas a mudanças nas condições ambientais (Scheffer, 2003)</p></html>

Uma das propriedades importantes dos sistemas com múltiplos estados de equilíbrio é a resiliência. Apesar de ser um termo polissêmico, é possível defini-la como a quantidade de perturbação que um sistema aceita sem mudar de estado (Scheffer, 2009). No entanto, mudanças graduais nas condições tendem a minar a resiliência, de forma que perturbações cada vez menores podem gerar uma transição catastrófica.

Outra propriedade importante é a histerese. A histerese não permite que o sistema retorne ao seu estado original apenas reconstruindo as condições que o geraram num primeiro momento. Assim, para reverter uma transição catastrófica é preciso recuar ainda mais nas condições ambientais para atingir o outro ponto crítico, que permite uma nova mudança de estado (Figura 1c; Scheffer, 2003).

Um exemplo bastante comum para ilustrar sistemas que podem apresentar múltiplos estados de equilíbrio são lagos sujeitos à eutrofização. Nesse sistema, um estado de água limpa e vegetação submersa abundante pode se intercalar com um estado túrbido e dominado por fitoplâncton (Blindow et al, 1993). A transição entre os dois estados possíveis pode se dar tanto pela perda de resiliência provocada pelas variações no nível da água (Blindow et al, 1993) quanto pela sua combinação com a quantidade de nutrientes depositados (Scheffer et al, 1993).

Entender que alguns sistemas biológicos podem apresentar estados múltiplos de equilíbrio trouxe consequências importantes para a compreensão da dinâmica desses sistemas e para sua conservação. Por exemplo, a observação de que tanto savanas quanto florestas ocorrem no mundo sob as mesmas condições sugere que estes possam ser estados alternativos do mesmo sistema (Hirota et al, 2011; Staver et al, 2011). Isso tem consequências diretas na forma como são interpretados os impactos nesses biomas pois, provavelmente, uma mudança de estado não será gradual e nem de fácil reversão (Staver et al, 2011).

Além disso, a possibilidade da existência de múltiplos estados muda a forma que são pensadas as estratégias de conservação. Se o sistema apresenta histerese e a diminuição da resiliência com as alterações ambientais não é visível, então ele não produz sinais de aproximação do ponto de transição crítica (Scheffer et al, 2001). Assim, ao invés de prevenir distúrbios, estratégias mais efetivas devem estar relacionadas à compreensão e delimitação dos mecanismos que aumentem e mantenham a resiliência dos sistemas com múltiplos estados (Scheffer et al, 2001; Beisner et al, 2003).

A formação e manutenção de estados múltiplos de equilíbrio dependem de mecanismos que geram algum tipo de feedback positivo (Scheffer, 2009). As interações positivas entre as espécies são conhecidas por gerarem esse tipo de feedback, de forma que não é incomum encontrar exemplos de múltiplos estados que envolvam esse tipo de interação (Bertness & Callaway, 1994; Kéfi et al, 2016). Entre essas interações, a facilitação é indicada como um dos principais mecanismos capazes de gerar feedbacks positivos na natureza e, se forte o suficiente, estados múltiplos de equilíbrio (Scheffer, 2009).

A facilitação é um tipo de interação positiva na qual uma espécie se beneficia da presença da outra sem que nenhuma seja prejudicada. Uma das maneiras que as espécies promovem facilitação é através de alterações diretas ou indiretas no ambiente, que o torna favorável a outras espécies (Bruno et al, 2003). Assim, a modificação do ambiente por uma espécie facilitadora pode favorecer uma rede de interações ecológicas que será responsável pela manutenção daquele sistema em um determinado estado (Bruno et al, 2003; Scheffer, 2009).

Além do possível papel na criação de múltiplos estados, a facilitação também tem grande relevância em outro domínio da ecologia, que é a estruturação de comunidades em ambientes estressantes. Segundo a hipótese do gradiente de estresse, a frequência das interações positivas deve aumentar com o nível de severidade ambiental, de forma que interações como a facilitação devem ser mais frequentes em ambientes em que o estresse é mais intenso (Bertness & Callaway, 1994). Esse processo ocorreria quando alterações microclimáticas promovidas pelas espécies facilitadoras ampliam o nicho das demais e permitem que elas ocorram em áreas antes inabitáveis (Bruno et al, 2003; Bulleri et al, 2016).

Assim, parece haver uma correlação entre o papel supostamente central da facilitação em comunidades de ambientes estressantes e seu potencial para gerar múltiplos estados de equilíbrio. Então, surge o questionamento se ambientes estressantes têm mais chance de apresentar estados alternativos devido às interações de facilitação. Apesar de uma resposta clara ainda não parecer possível, algumas considerações a respeito podem ser pontuadas.

A primeira delas é que a evidência de facilitação não é suficiente para mostrar a existência de estados múltiplos (Scheffer, 2003; Scheffer, 2009). Para que a facilitação atue dessa forma, seria necessário que ela envolvesse alterações no ambiente físico, que o mecanismo de feedback que ela gera fosse forte o suficiente para se expandir em área e, por fim, que esse efeitos respondessem aos distúrbios de forma a favorecer o estabelecimento de uma nova comunidade (Kefi et al, 2016). Além disso, existe uma expectativa de que essas condições sejam mais facilmente atendidas e a facilitação seja mais frequente em níveis intermediários de severidade ambiental (Holmgren & Scheffer, 2010; Kefi et al, 2016).

A segunda é que a facilitação não é necessariamente uma interação predominante em todos os ambientes estressantes. Algumas evidências apontam que existe um balanço entre o benefício da facilitação e o custo de ter competidores próximos, de modo que, em níveis muito elevados de estresse, é possível que os fatores abióticos sejam mais importantes na estrutura e dinâmica da comunidade que as interações (Bruno et al, 2003; Holmgren & Scheffer, 2010; Figura 2). Além disso, o balanço das interações ao longo do gradiente também deve depender das características das espécies em relação a sua habilidade competitiva e tolerância ao estresse (Maestre et al, 2009). Da mesma forma, depende do tipo de estresse ao qual elas estão sujeitas, de modo que seja mais provável que interações competitivas prevaleçam se a severidade envolver principalmente limitação de algum recurso (Maestre et al, 2009).

<html><p style=“font-size:12px;”>Figura 2. Modelos com previsões da importância relativa da predação, competição, estresse abiótico e dois tipos de facilitação ao longo de um gradiente de estresse ambiental (intraespecífica - roxo; interespecífica - rosa) (Modificado de Bruno et al, 2003)</p></html>

E a terceira, é que o potencial de ambientes estressantes apresentarem estados múltiplos mais frequentemente que ambientes amenos já foi discutido anteriormente mas, por mecanismos que não envolvem a facilitação. Foi sugerido que ambientes restritivos, por selecionarem espécies mais semelhantes entre si, devem incrementar o efeito de prioridade que, por sua vez, geraria múltiplos estados com base em que chegou primeiro (Didham et al 2005). No entanto, a premissa de que as interações sejam menos intensas em ambientes estressantes e a proposta do efeito de prioridade como mecanismo único e principal para gerar estados múltiplos nesses ambientes foi amplamente criticada (Mason et al, 2007; Fukami & Lee, 2006).

Mais recentemente, Kefi e colaboradores (2016) discutiram o papel da facilitação na produção de estados múltiplos e reuniram evidências empíricas de que essa relação ocorre em ambientes estressantes. No entanto, isso não pode ser considerado uma regra nem indicativo de maior frequência de estados múltiplos nesses ambientes devido aos diferentes efeitos que variações no grau de severidade podem provocar nas interações e consequentemente nos mecanismos de feedback (Bruno et al, 2003; Holmgren & Scheffer, 2010; Kefi et al, 2016; ). Por fim, a necessidade de uma maior integração da facilitação na teoria ecológica é uma das limitações para uma compreensão mais clara da importância desse processo na geração de estados alternativos de equilíbrio (Kefi et al, 2016).

Para que sejam feitos avanços no entendimento da relação entre a facilitação em ambientes estressantes e seu potencial para gerar estados múltiplos, ainda parece ser necessário avançar no conhecimento de cada uma dessas áreas. Tanto compreender os mecanismos que modulam as interações de facilitação e o papel de variáveis associadas ao estresse, quanto definir melhor, quantitativamente, quando e em que contextos facilitação gera estados alternativos de equilíbrio.

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A observação da diversidade dos organismos no mundo revela as particularidades fascinantes de cada forma de vida. Cada organismo é distinto em sua história evolutiva, seu desenvolvimento e as particularidades de cada um são marcantes. Diante dessa diversidade, é possível pensar que organismos de diferentes espécies são equivalentes? O conceito de equivalência ecológica indica que em determinadas circunstâncias, organismos distintos seriam demograficamente equivalentes (Hubbell 2006). A equivalência ecológica indica que ambas as espécies possuem o mesmo fitness relativo, sendo que diferenças em suas abundâncias não se dariam por conta de efeitos determinísticos (Vellend 2010). Ao pensarmos nos quatro processos estruturantes da ecologia de comunidades, pode-se afirmar então que a equivalência ecológica se dá na ausência de diferença substancial entre os fitness médios de duas espécies (Vellend 2010).

Historicamente, os trabalhos de Lotka e Volterra apontaram a possibilidade de descrever sistemas de interesse ecológico a partir do uso de equações diferenciais ordinárias, indicando um caminho para a introdução de um maior formalismo matemático na teoria ecológica (Lotka 1920; Volterra 1926). Apesar da abundância de simplificações que estes trabalhos pioneiros faziam ao apresentar um modelo matemático para evolução temporal de populações, eles foram inovadores ao estabelecer uma ponte entre processos e padrões, utilizando técnicas de análise desenvolvidas no contexto de disciplinas como matemática, física e química. Uma das hipóteses centrais no corpo teórico que se desenvolveu a partir desses trabalhos seminais é a de que duas espécies distintas apresentam interações bióticas distintas. Isto é bastante claro quando pensamos sistemas tróficos, por exemplo, mas pode não ser adequado para espécies que podem ser agrupadas dentro da mesma guilda de acordo com a similaridade na utilização de recursos (Lany et al. 2018; Hubbell 2006). No caso limite em que duas populações são limitadas por um mesmo recurso, os modelos baseados e experimentos na seleção (ou nicho) preveem a ocorrência da exclusão competitiva de uma das populações (Connell 1961; Levine and HilleRisLambers 2009). Assim, grupos de espécies que apresentam nichos bastante similares constituem um desafio para a teoria, como exemplificado pelo longo debate acerca do paradoxo do plâncton (Roy and Chattopadhyay 2007).

Outra contribuição histórica para a ecologia de comunidades foi a criação do modelo de biogeografia de Ilhas por MacArthur e Wilson, publicado originalmente em 1967 (MacArthur and Wilson 2001). Neste modelo, os autores utilizaram uma abordagem bem diversa da distinção determinística do fitness de populações para compreender a riqueza de comunidades ecológicas. O modelo incorpora dois processos fundamentais: a entrada de novas espécies na comunidade a partir de imigrações e a extinção de espécies da comunidade por um processo de deriva populacional. Notadamente, os dois processos incorporados neste modelo são apresentados como estocásticos, o que indica que a composição de uma comunidade está em constante processo de mudança, e não pode ser prevista a partir de processos fundamentais. Propondo uma extensão dessas ideias iniciais, Hubbel propõe uma teoria neutra para as comunidades, incorporando também a possibilidade de haver especiação (Hubbell 2001). Em franco contraste com a teoria de nicho, dominante à época, a teoria neutra se baseia na premissa fundamental de que organismos de diferentes espécies são ecologicamente equivalentes, possuindo taxas demográficas e utilizando recursos similares (Hubbell 2006).

Apesar de debates contínuos acerca do mérito dos modelos baseados em nicho ou neutralidade, ambas contribuem para o entendimento de comunidades ecológicas (Vellend 2010). Em particular, diversos trabalhos buscam integrar esses processos em um corpo teórico coeso que seja aplicável a sistemas nos quais seleção e deriva são igualmente importantes (e.g., Tilman 2004). No sentido de conciliar ambas abordagens, é possível estudar a hipótese de equivalência ecológica de populações a partir da metodologia empregada em trabalhos baseados em seleção determinística.

Considerando uma comunidade simples composta por duas populações, x₁ e x₂, cuja dinâmica pode ser descrita através do modelo generalizado de Lotka-Volterra (Hofbauer and Sigmund 1998). Neste modelo, consideramos que as taxas de crescimento per capita dependem linearmente da densidade de cada uma das populações na comunidade. Os coeficientes de interação intra e interespecífica indicam os coeficientes angulares dessas dependências, com a_ij indicando a influência da população x_j sobre a taxa de crescimento per capita de x_i. Cada população x_i também possui uma taxa de crescimento intrínseco dada pelo parâmetro r_i. Considerando esses processos, o sistema de equações diferenciais ordinárias que descreve o modelo pode ser escrito como:

Uma vez que não é viável buscar a solução geral de um sistema de equações não-lineares acopladas, podemos analisá-lo de diversas formas, buscando descrever seu comportamento de maneira qualitativa. As análises desenvolvidas fazem parte de um corpo metodológico bastante documentado, e apresentado de maneira bastante didática em alguns livros-texto (Monteiro 2011; Murray 2007). A partir do interesse na equivalência ecológica de duas populações, pode-se afirmar que há equivalência ecológica entre as populações x₁ e x₂ caso encontremos uma situação na qual o estado de equilíbrio do sistema não é afetado pelas abundâncias relativas. Assim, a situação de equivalência entre as populações requer um ponto de equilíbrio degenerado no qual o estado de equilíbrio da comunidade pode ser mantido mesmo que haja variação nas abundâncias relativas. Um ponto de equilíbrio do sistema de equações pode ser encontrado impondo-se a condição de equilíbrio ($\frac{d x_1}{dt} =\frac{d x_2}{dt} =0$), ou seja, a condição de que a abundância das populações é constante no tempo. Neste sistema específico, temos que não há mudança nas abundâncias caso tenhamos populações sem qualquer abundância (x_i = 0) ou abundâncias tais que satisfaçam o sistema linear de equações:

Cada equação do sistema de equações acima representa uma reta em um plano em que cada dimensão representa as abundâncias de uma das populações. ⁴⁾ O ponto de equilíbrio degenerado que corresponde a uma condição de neutralidade ocorre quando essas retas coincidem. É possível verificar a coincidência das retas impondo que as interseções com os eixos se igualem, o que leva às seguintes relações:

Uma das leituras possíveis dessas igualdades é que a razão das taxas de crescimento de x₁ e x₂ deve ser igual à razão entre o coeficiente de interação interespecífico da influência de x₂ sobre x₁ e a competição intraespecífica de x₂. Assim, o estudo permite concluir que a equivalência ecológica entre duas populações pode ser alcançada mesmo que as populações não sejam exatamente idênticas, no sentido de possuírem taxas de crescimento, competição intraespecífica e interação interespecífica distintas. Ao mesmo tempo, as igualdades acima representam condições bastante objetivas acerca dos parâmetros demográficos que permitem considerar duas populações como equivalentes.

No estudo, não foi considerado nenhum tipo particular de interação ecológica entre as populações x₁ e x₂, nem a respeito do valor da taxa de crescimento intrínseco, que pode ser positivo ou negativo (mas não nulo). Se considerarmos que a competição intrínseca a_ii sempre indica uma redução da taxa de crescimento da população à medida que a população aumenta (o que é bastante razoável), e pensarmos que as populações interagem de maneira competitiva, temos que a razão das intensidades da competição interespecífica e intraespecífica sofrida por uma das populações deve se igualar à razão entre as taxas de crescimento. Assim, para que duas populações sejam ecologicamente equivalentes, a população com maior taxa de crescimento deve sofrer uma pressão competitiva interespecífica maior do que a própria competição intraespecífica e também deve impor à competidora uma pressão competitiva menor do que a competição intraespecífica dela. Outra informação que pode ser apreendida desse resultado matemático é de que não é possível haver equivalência ecológica entre populações que interagem através de predação (ou outra relação em que uma receba benefícios de fitness ao custo do fitness da outra). Isto ocorre, pois, caso a₁₂ e a₂₁ tenham sinais opostos, a igualdade acima nunca será satisfeita, já que um dos lados da equação sempre será um número positivo e o outro um número negativo.

Na estrutura desenvolvida, uma população com taxa de crescimento intrínseco negativa também pode ser equivalente a outra população com taxa de crescimento positiva, caso ambas interajam através de mutualismo. Neste caso, a população com crescimento negativo só poderá persistir na comunidade caso a outra tenha uma abundância acima da capacidade de suporte. Contudo, o modelo generalizado de Lotka-Volterra não é inteiramente apropriado para representar comunidades nas quais ocorrem interações mutualísticas em sua forma original (Qian and Akçay 2020). Por fim, o resultado matemático também indica que duas populações distintas com as mesmas taxas de crescimento, competição intra e interespecífica são ecologicamente equivalentes, o que é intuitivo.

A noção de equivalência ecológica de espécies, apesar de ser uma hipótese fundamental da teoria neutra pode também ser investigada através das técnicas clássicas de análise de sistemas com seleção predominante. Essa investigação apresenta resultados com interpretações para essas duas tradições de modelagem ecológica. Do ponto de vista da teoria neutra, justifica sua utilização em determinadas circunstâncias, inclusive indicando que o fato de diferentes populações possuírem distintas taxas de crescimento, de competição intra e interespecífica não impede que sejam, de fato, ecologicamente equivalentes (desde que as relações apresentadas sejam satisfeitas). Do ponto de vista da teoria de nicho, a equivalência ecológica é um bom indicativo de sistemas nos quais diferenças determinísticas substanciais de fitness não estão presentes, isto é, sistemas nos quais resultados clássicos não são diretamente aplicáveis, a exemplo do princípio de exclusão competitiva.

Essa investigação foi motivada por um diálogo entre meu conhecimento prévio dos fundamentos de ecologia matemática e as profícuas discussões que ocorreram na disciplina de ecologia de comunidades de 2021. O ponto principal que busquei explorar, ainda que de maneira simples, foi como podemos olhar de maneira integrada para sistemas ecológicos buscando estabelecer diálogo entre diferentes tradições de modelagem e teoria ecológica. A partir deste ensaio, mais perguntas aparecem do que efetivamente são respondidas: durante o desenvolvimento, assumi que equivalentes ecológicos seguem relações bastante precisas, o que aconteceria se permitisse populações “aproximadamente equivalentes”? Assumi que a importância da deriva populacional estava relacionada à equivalência ecológica, mas o que acontece em sistemas com diferença determinística de fitness nos quais efeitos estocásticos têm forte influência nas abundâncias das populações? Como levar as escalas temporais em que ocorrem seleção e deriva em conta? Como diferentes formas de definir equivalência ecológica dialogam?

“I don't know”⁵⁾)… As perguntas, muito mais que as respostas, eu levarei pra minha vida pessoal e profissional.

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O mundo natural é irregular e essa irregularidade se manifesta de diferentes formas e em uma ampla gama de escalas, desde o arranjo espacial dos continentes e oceanos até em como os grãos de areia das praias estão dispostos (Dale, 1999). Como a busca por respostas é um objetivo comum das ciências, compreender como a natureza funciona pode explicar o que vemos e como o que vemos pode mudar (Simberloff, 2004; Cale, 1989), e essa compreensão da natureza passa pela capacidade de responder perguntas sobre as causas (condições, processos e mecanismos) responsáveis pela produção de fenômenos, padrões e suas diferenças (Pickett et al. 1994). Por padrões, em ecologia, entende-se o que é visto, ou seja, características e tendências observáveis de um sistema e sua configuração, seja usando um microscópio eletrônico ou um sistema de imagens de satélite (Cale, 1989). Dessa forma, procura-se achar regularidades (Lawton, 1999) dentro das irregularidades.

Em ecologia de comunidades essa busca não poderia ser diferente, visto que o seu próprio objetivo é estudar padrões na diversidade, abundância e composição de espécies em comunidades e os processos subjacentes a esses padrões (Vellend, 2010). Pode-se dizer, então, que esse ímpeto em estudar o padrão vem da visão de que, para se entender as comunidades, devemos descrever e quantificar suas características, tanto espaciais quanto temporais, e então relacionar essas características observadas a processos (Dale, 1999). Dessa forma, o padrão pode ser usado para gerar hipóteses sobre os processos ou para sugerir os mecanismos que deram origem a ele. Portanto, o entendimento dos padrões em termos dos processos que os produzem é essencial para o desenvolvimento de princípios, sem o qual, para cada novo sistema, não haveria qualquer base científica para extrapolação (Levin, 1992). Com essa necessidade básica da identificação dos padrões, houve então considerável preocupação inicial dirigida às técnicas para a detecção e descrição clara e objetiva desses padrões ecológicos e populacionais (Levin, 1992; Dale, 1999; Gardner et al. 1987; Sugihara et al. 1990), com posterior investigação de seus mecanismos geradores e mantenedores determinantes (Levin, 1992; Ford & Renshaw, 1984). Alguns dos padrões que receberam atenção considerável para essas investigações foram as relações entre diversidade de espécies e área, latitude, altitude, produtividade, perturbação, heterogeneidade espacial e mudanças na composição de espécies em sucessões ecológicas (Vellend,2010; Diamond & Case 1986; Rosenzweig, 1995; Ricklefs & Miller, 1999).

Porém, um ponto central da discussão dessa abordagem que posteriormente foi levantado seria até que ponto os processos poderiam ser inferidos dos padrões? (Cale, 1989).

Diversos são os trabalhos que podem ser trazidos para uma discussão de controvérsias que foram observadas por meio dessas inferências. Um exemplo clássico são padrões de partição de nicho/habitat, que podem ser relacionados tanto à competição quanto à predação (Werner, 1998; Holt, 1984; Holt & Lawton, 1994). Um outro exemplo ilustrativo que é abordado em termos da Teoria de Biogeografia de Ilhas é a relação espécie-área, em que diferentes processos (deriva, dispersão, seleção e especiação) podem contribuir para o padrão dessa relação. Considerando que ilhas grandes têm populações maiores, as taxas de extinção, por deriva, seriam por si só menores em ilhas grandes do que em ilhas pequenas, levando a um maior número de espécies nessas ilhas (Vellend, 2010; MacArthur & Wilson, 1967). Ilhas grandes também fornecem um alvo maior para organismos dispersores, de modo que as taxas de imigração e, portanto, riqueza de espécies, seriam superiores se comparadas a ilhas pequenas (Vellend, 2010; Gilpin & Diamond, 1976). A heterogeneidade ambiental de uma ilha também tende a variar positivamente de acordo com a área dessa ilha, dessa forma, seria esperado que mais espécies pudessem coexistir em ilhas maiores devido a uma menor pressão de seleção (Vellend, 2010; Whittaker & Fernandez-Palacios, 2007). Por fim, seriam esperadas taxas de especiação maiores em ilhas grandes, que contribuiriam positivamente para a relação espécie-área (Vellend, 2010; Losos & Schluter, 2000). Cale (1989) também cita exemplos dessa controvérsia de inferências de processos em seu trabalho, sendo o principal exemplo apresentado ligado à sucessão ecológica, em que alguns autores (Clements, Gleason, Whittaker, Odum e Drury e Nisbet) justificaram o padrão observado de maneiras diferentes, mesmo tendo baseado suas explicações em processos bióticos e abióticos.

Toda essa discordância ocorreu pelo fato de que as direções de pesquisa em ecologia de comunidade se iniciaram com observações de padrões na natureza, com posteriores buscas por explicações. Porém, como muitos desses padrões não implicam em apenas um processo específico (Wiens 1973, 1984) - tendo múltiplas explicações, encontrar um padrão específico em um determinado sistema geralmente revela muito pouco sobre o funcionamento do sistema e os processos que o compõem (Vellend, 2010). Portanto, embora os primeiros estudos de padrões espaciais em comunidades fossem baseados na crença de que processos poderiam ser deduzidos do padrão, essa perspectiva não é mais aceita (Shipley & Keddy, 1987; Leps?, 1990a), sendo que previsões devem derivar da análise dos próprios processos fundamentais e não de análises de padrões (Cale, 1989).

Desse modo, ficou evidente que assim como existem muitos caminhos que levam a Roma, processos diferentes podem gerar o mesmo padrão, processos subjacentes podem gerar padrões diferentes (dependendo dos detalhes contingentes), e que a demonstração de que um processo específico pode, em teoria, dar origem a uma gama de padrões observados não prova que esse processo seja de fato responsável por esses padrões (Levin, 1992; Lawton, 1999).

Conclui-se, então, que um dos maiores desafios na ecologia de comunidades é justamente estabelecer essas ligações entre padrões e processos, visto que há dificuldades em se compreender o cenário como um todo, já que os padrões de interesse são aparentemente contingentes* entre as interações das espécies com o ambiente, fazendo com que, dada a nossa incapacidade, não seja possível fazer afirmações gerais sobre conexões de padrão e processo (Vellend, 2010; Lawton, 1999; Simberloff, 2004). Assim, segundo Vellend (2010), há uma espécie de caixa preta na ecologia de comunidade, dentro da qual há diversos caminhos que vão de um processo a um padrão (Figura 1) e que esses caminhos parecem ser fundamentalmente específicos de cada sistema, ou seja, apesar de buscarmos generalidades, as mesmas estariam fadadas ao fracasso em ecologia de comunidades sendo, portanto, necessário entender os padrões como o resultado de interações entre processos - “padrões podem ser entendidos como o resultado das interações entre os processos A, B e C” (Vellend, 2010).

Fig. 1 - “Caixa preta da ecologia” de Vellend (2010).

A discussão de padrões e processos teve um papel fundamental para o desenvolvimento de ecologia de comunidades, visto que com tantos mecanismos possíveis, avanços experimentais dentro da área foram necessários para que se pudesse distinguir quais mecanismos e processos estariam atuando nos padrões observados, dada que a abordagem inicial hipotético-dedutiva e suas correlações forneciam apenas um ponto de partida para elucidar essas relações (Levin, 1992). Além disso, com o passar do tempo, a área aumentou muito o rigor em relação a como os estudos ecológicos são conduzidos e, não apenas a abordagem experimental tornou-se mais presente, mas trouxe-se também a discussão de novas metodologias e suas aplicações, como a modelagem (Werner, 1998).

Esse avanço da área e a utilização de experimentação são importantes para o desenvolvimento do meu projeto - que pretende investigar efeitos de pesticidas em comunidades de aves, já que uma das minhas possibilidades seria empregar experimentos de perturbação - referidos como uma das abordagens amplas que objetiva a compreensão das comunidades ecológicas, dado que com a manipulação de algum dos aspectos da composição, ambiente ou segmento da comunidade, uma resposta significativa a essa manipulação é interpretada como uma indicação de que esse fator seria importante para determinar a estrutura da comunidade (Werner, 1998). Como há uma grande complexidade no meu sistema de estudo, as limitações dessa abordagem devem ser consideradas, principalmente porque os resultados de experimentos nesse tipo de sistema não são claros, precisos e nem facilmente interpretáveis (Inchausti, 1994), sendo uma abordagem que busca fatores, e não mecanismos (Werner, 1998).

*Contingente: “apenas verdadeiro sob circunstâncias particulares ou declaradas”. Uma regra (ou lei) contingente assume a forma: se A e B valem, então X acontecerá, mas se C e D valem, então Y será o resultado (Lawton, 1999).

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Considerando o conceito de metacomunidades, a perspectiva neutra entende que não há diferenças entre as espécies (i.e. elas equivalem em aptidão, em habilidades competitivas e em capacidade de dispersão) e que, portanto, a manutenção da diversidade em escalas locais depende de processos estocásticos de ganho (imigração e especiação) ou perda de espécies (extinção e emigração) (Hubbell, 2001; Leibold et al., 2004). Para entender melhor esse paradigma, faz-se necessário explicar o que é uma metacomunidade: trata-se de um conjunto de comunidades que estão unidas pela dispersão das espécies que as compõem (Leibold et al., 2004). De forma geral, em metacomunidades, considera-se simultaneamente mais de uma escala geográfica – escala local, representada pelas comunidades, e escala regional, uma área maior que inclui todas essas comunidades (Leibold & Chase, 2017). Além da perspectiva neutra, outras três ideias ordenam o campo de metacomunidades, sendo elas dinâmica de manchas, seleção de espécies e efeitos de massa. Apesar de essas ideias variarem quanto às predições das dinâmicas local e regional, todas as três consideram que as diferenças de nicho e/ou a variação de capacidade de dispersão entre as espécies resultam em trade-offs que afetam a comunidade e que têm seus efeitos propagados para escalas maiores (Leibold et al., 2004).

Durante décadas, os estudos em ecologia de comunidades focavam exclusivamente em processos locais, baseados na ideia de nicho (Hutchinson, 1957, 1959), para explicar a diversidade nas comunidades (Vellend, 2010). No decorrer do desenvolvimento dessa área de pesquisa, outros processos foram incorporados às investigações, como a dispersão – Teoria de Biogeografia de Ilhas (MacArthur & Wilson, 1967) – e a estocasticidade (Simberloff, 1980), fundamentando as bases de alguns dos paradigmas que hoje compõem o conceito de metacomunidades. Muitos ecólogos debateram por anos os processos e as escalas espaço-temporais a serem considerados como estruturantes de comunidades (Leibold & Chase, 2017). Contudo, foi apenas após a publicação da Teoria Neutra (Hubbell, 2001) que o conceito de deriva foi de fato integrado aos estudos de comunidades e que se estabeleceu a perspectiva neutra de metacomunidades. A Teoria Neutra e, consequentemente, o paradigma de dinâmicas neutras foram importantes nesse cenário de profundas discussões teóricas. Tais ideias enfatizaram, por exemplo, a necessidade de se reconhecer a limitação das explicações baseadas unicamente em nicho ecológico e trouxe à luz a importância de se incorporar processos como dispersão e deriva mesmo em sistemas que não são completamente neutros. Além disso, elas foram capazes de conectar trabalhos que investigavam estruturação de comunidades em escalas muito diferentes (e.g. relação entre diversidade local e processos biogeográficos) (Leibold & Chase, 2017).

Um dos meus maiores interesses de pesquisa trata das interação de simbiontes entre si e com seus hospedeiros. Aqui, uso o termo “simbionte” para designar microorganismos (e.g. vírus, fungos, bactérias) que vivem no interior de um hospedeiro e que desempenham interações (+/+), (+/0) ou (+/-) com eles. A transmissão de um simbionte entre espécies diferentes de hospedeiro e o sucesso no estabelecimento nesta nova espécie é chamada de troca de hospedeiro (Woolhouse et al., 2005; Longdon et al., 2014). As trocas de hospedeiro têm ganhado bastante atenção recentemente por serem indicadas como um dos principais fatores causadores de novas pestes e doenças (e.g. COVID-19), provocando prejuízos imensuráveis para a conservação de espécies silvestres, cultivos de plantas e de animais e para saúde humana (Morens et al., 2004; Jones et al., 2008). Ao longo da disciplina e durante a elaboração deste ensaio, a perspectiva neutra de metacomunidades permitiu-me refletir sobre possíveis mecanismos que podem ser definitivos para as trocas de hospedeiro na natureza. Essa reflexão emerge de dois processos que discutirei a seguir: (i) interpretação das comunidades de simbiontes que existem dentro de hospedeiros como uma metacomunidade com limites definidos e (ii) inclusão de processos estocásticos como fatores responsáveis pelas trocas de hospedeiro.

Para entender as comunidades simbióticas existentes em hospedeiros como uma metacomunidade, faz-se necessário adaptar as escalas local e regional para esse sistema. Podemos entender o hospedeiro em si como a escala local (i.e. mancha, patch), uma vez que ele será espaço para a coexistência de diferentes espécies de simbiontes (Brown et al., 2019). Assim, a metacomunidade de simbiontes tem limites discretos dados pela epiderme do hospedeiro. Dentro de um hospedeiro, pode-se ainda definir micro-localidades, como células, hemolinfa e luz intestinal, que correspondem ao tropismo (i.e. região no organismo do hospedeiro que sustenta o crescimento e reprodução do simbionte) em estudos epidemiológicos (Levine, 1984). A conexão das comunidades de simbiontes se dá pela dispersão entre os hospedeiros que podem ser da mesma espécie ou de espécies diferentes. Aqui, três pontos-chave precisam ser levados em consideração: primeiramente, a dispersão neste caso não se dá apenas pelo alcance do simbionte a um novo hospedeiro, mas inclui as etapas de transposição de barreiras físicas e imunológicas desse novo patch (Medzhitov et al., 2012). Em segundo lugar, a quantidade de manchas disponíveis para novas colonizações (i.e. quantidade de hospedeiros susceptíveis) pode variar no tempo e no espaço. Por fim, a menos que o hospedeiro em questão seja um organismo séssil, os patches se movimentam, o que pode aumentar ou diminuir a facilidade de dispersão dos simbiontes, afetando a conexão entre suas comunidades (Brown et al., 2019).

Em estudos de trocas de hospedeiro, um dos objetivos mais recorrentes é o de se testar correlação entre fatores que podem determinar a dispersão de simbiontes entre hospedeiros de espécies diferentes e o sucesso dessa dispersão. Tal propósito tem como motivação poder, algum dia, prever essas trocas de hospedeiro e antecipar possíveis focos de epidemias. Dentre os fatores mais testados, estão as relações filogenéticas do hospedeiro (de Vienne et al., 2013; Longdon et al., 2014) e do simbionte (Imrie et al., submetido), temperatura ambiental para o hospedeiro (Roberts et al., 2018) e dieta do hospedeiro (Roberts & Longdon, 2021). Apesar de alguns fatores se mostrarem importantes para determinar o sucesso dessas trocas (e.g. filogenias do hospedeiro e do patógeno), parte da variação dos dados não é explicada por nenhum dos parâmetros testados. Nas discussões desses trabalhos, a ausência de correlação entre os fatores usados e as trocas de hospedeiro é frequentemente atribuída a questões mecanísticas ainda não investigadas, como interações do novo simbionte com a comunidade pré-existende no hospedeiro. Até o momento, disconheço estudos que tenham incorporado dinâmicas neutras como possíveis fatores causadores de trocas de hospedeiro.

Na tentativa de incorporar estocasticidade nesse sistema, discutirei as etapas que, ao meu ver, são mais cruciais para que o simbionte mude de hospedeiro. Ao interpretar as espécies de simbiontes como equivalentes quanto aos seus atributos de aptidão, dispersão e competição, a troca de hospedeiro dependerá da probabilidade de um simbionte X emigrar de um hospedeiro A e desse mesmo simbionte X imigrar para um hospedeiro B (Equação 1, P(TH)). Para que um simbionte possa emigrar de A, é preciso ter como pressuposto que ele exista em A. Para existir em A, a taxa de extinção (P(EXxa)) (aqui interpretada como um resultado da defesa imunológica do hospedeiro) deve ser menor que a taxa de especiação (P(ESxa)) (resultado do surgimento de adaptações por mutação que permitem a superação das defesas do hospedeiro). Para X concluir a imigração para B, é preciso levar em consideração a probabilidade de o encontro de A e de B acontecer na mesma escala espaço-temporal P(ENab). Além disso, temos que computar a probabilidade de X sobreviver durante a transferência entre os hospedeiros, uma vez que, nesse processo, o simbionte X pode ficar exposto ao ambiente externo ao organismo do hospedeiro P(Sx). Por fim, a troca de hospedeiro dependerá da probabilidade de X sobreviver em B (probabilidade de especiação P(ESxb) menos probabilidade de extinção P(EXxb)). Em resumo, a probabilidade da troca de hospedeiro (PTH) acontecer será dada por:

(1) P(TH) = [P(ESxa) - P(EXxa)] * P(ENab) * P(Sx) * [P(ESxb) - P(EXxb)]

A inclusão de dinâmicas neutras em estudos de trocas de hospedeiro é relevante, pois, apesar de aspectos desse sistema serem decorrentes de mecanismos relativos às espécies de simbiontes e de hospedeiros, bem como ao ambiente em que eles estão, tais fatores não esgotam as causas possíveis pelas quais um simbionte pode trocar de hospedeiro. Neste ensaio, apresentei um modelo que incorpora os processos de ganho (especiação e imigração) e de perda (extinção e emigração) de espécies de simbiontes em e entre hospedeiros. Acredito que estudos empíricos podem elucidar novas variáveirs e/ou parâmetros a serem incorporados no modelo, contribuindo assim para um maior entendimento das trocas de hospedeiro na natureza.

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